散发性左、右半肠癌错配修复蛋白功能缺失与临床病理特征的关联分析

梁磊; 普鑫; 李文亮; 马淑敏; 刘晓婷; 孟烜宇; 寇智勇; 杨军

doi:10.12259/j.issn.2095-610X.S20210706

散发性左、右半肠癌错配修复蛋白功能缺失与临床病理特征的关联分析

doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20210706

1.
昆明医科大学第一附属医院肿瘤科
2.
病案统计科，云南昆明　650032

基金项目: 国家自然科学基金资助项目（81760511）；云南省基础研究计划面上项目（202001AT070009）；云南省医学学科带头人基金项目（D-2019032）；昆明医科大学研究生创新基金项目（2021S046）

详细信息

作者简介:
梁磊（1994～），男，云南红河人，在读硕士研究生，主要从事消化道肿瘤研究工作

通讯作者:
杨军，E-mail：yangjun6@kmmu.edu.cn

中图分类号: R735.3
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出版历程
- 收稿日期: 2021-04-11
- 网络出版日期: 2021-07-19
- 刊出日期: 2021-07-21

Association of Mismatch Repair Deficiency and Clinicopathological Parameters in Patients withLeft and Right-side Sporadic Colon Cancer

1.
Dept. of Oncology
2.
Dept. of Medical Record Statistics，The 1st Affiliated Hospital of Kunming Medical University，Kunming Yunnan 650032，China

摘要

摘要: 目的在散发性左、右半肠癌中分别分析错配修复蛋白功能缺失（deficient mismatch repair，dMMR）与临床病理特征的相关性。方法收集昆明医科大学第一附属医院2014年1月至2019年9月经病理证实为腺癌的1 922例患者的临床病理资料，分别在散发性左、右半肠癌中分析dMMR与性别、年龄、体重指数（body mass index，BMI）、民族、血型、术前癌胚抗原（carcino-embryonic antigen，CEA）水平、病理类型、肿瘤分化程度、肿瘤直径、pT分期、pN分期、淋巴结检出数目、远处转移、（union for international cancer control，UICC）UICC分期、脉管侵犯、神经侵犯的关联。结果共有1922例散发性肠癌符合纳入标准，散发性右半肠癌患者占23.99%（461/1922），散发性左半肠癌患者占76.01%（1461/1922）。所有散发性肠癌患者dMMR率为23.47%（451/1922），散发性右半肠癌dMMR率38.83%（179/461）；散发性左半肠癌dMMR率18.62%（272/1461）。与既往研究一致的是，所有散发性肠癌的dMMR更多见于年龄 < 62岁（OR = 1.551，P < 0.001）、右半肠癌（OR = 2.603，P < 0.001）、肿瘤直径≥4 cm（OR = 1.362，P = 0.009）、病理分化程度为中低分化（OR = 1.538，P = 0.046）、低分化（OR = 2.124，P = 0.013）及未分化（OR = 1.850，P = 0.045）、UICC分期I～II期（OR = 1.340，P = 0.014）、无神经侵犯者（OR = 1.407，P = 0.004）。在散发性右半肠癌中，dMMR多见于年龄 < 62岁（OR = 1.888，P = 0.001），pT1～T2（OR = 3.778，P = < 0.001）以及肿瘤直径≥4 cm者（OR = 1.856，P = 0.012）；在散发性左半肠癌中，dMMR多见于年龄 < 62岁（OR = 1.525，P = 0.002），肿瘤直径≥4 cm（OR = 1.391，P = 0.016），无神经侵犯（OR = 1.454，P = 0.009）。结论不论肠道肿瘤原发部位如何，dMMR均多见于年龄 < 62岁，肿瘤直径≥4 cm者，而无神经侵犯及pT1～T2分别多见于散发性左半及右半肠癌。
- 散发性结直肠癌 /
- 错配修复蛋白功能缺失 /
- 左半肠癌 /
- 右半肠癌 /
- 临床病理特征
Abstract: Objective To analyze the correlation between mismatch repair-deficient （dMMR） and clinicopathological characteristics in left and right-side sporadic colorectal cancers. Methods The clinicopathological data of 1922 patients who were pathologically confirmed as adenocarcinoma from January 2014 to September 2019 in the First Affiliated Hospital of Kunming Medical University were collected, and the dMMR and gender, age, and body mass index （BMI）, ethnicity, blood type, preoperative CEA level, pathological type, tumor differentiation, tumor diameter, T stage, N stage, number of lymph nodes detected, distant metastasis, UICC stage, vascular invasion, perineural invasion were analyzed in sporadic left and right colorectal cancers. Results A total of 1922 cases of sporadic colorectal cancer met the inclusion criteria. Patients with sporadic right-side colon cancer accounted for 23.99% （461/1922）, and patients with sporadic left-side colorectal cancer accounted for 76.01% （1461/1 922）. The dMMR rate of all patients with sporadic colorectal cancer was 23.47% （451/1922）, the dMMR rate of sporadic right-side colon cancer was 38.83% （179/461）, and the dMMR rate of sporadic left-side colorectal cancer was 18.62% （272/1461）. Consistent with previous studies, the dMMR of all sporadic colorectal cancers in this study is more common in age < 62 years （OR = 1.551, P < 0.001）, right-side colon （OR = 2.603, p < 0.001）, tumor diameter≥4 cm （OR = 1.362, P = 0.009）, the degree of pathological differentiation is moderate-poorly differentiated （OR = 1.538, P = 0.046）, poorly differentiated （OR = 2.124, P = 0.013）and undifferentiated （OR = 1.850, P = 0.045））, UICC stages I～II （OR = 1.340, P = 0.014）, and patients without perineural invasion （OR = 1.407, P = 0.004）. In sporadic right colon cancer, dMMR is more common in patients younger than 62 years old （OR = 1.888, P = 0.001）, pT1～T2 （OR = 3.778, P = 0.000）and tumor diameter≥4 cm （OR = 1.856, p = 0.012）; in sporadic left-side colorectal cancer, dMMR is more common in age < 62 years （OR = 1.525, P = 0.002）, tumor diameter ≥4 cm （OR = 1.391, P = 0.016）, and no perineural invasion （OR = 1.454, P = 0.009）. Conclusions Regardless of the primary site of intestinal tumors, dMMR is more common in patients younger than 62 years and tumor diameter≥4 cm, while no perineural invasion and pT1～T2 are more common in sporadic left-side and right-side colorectal cancers, respectively.
- Sporadic colorectal cancer /
- Mismatch repair-deficient /
- Left-side colorectal cancer /
- Right-side colon cancer /
- Clinicopathological features

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图 1 筛选流程图

Figure 1. Flow diagram of screening

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图 2 4种蛋白（MLH1、MSH2、MSH6、PSM2）表达情况及阳性对照

Figure 2. Representative IHC results on mismatch repair proteins（MLH1，MSH2，MSH6 and PSM2）in colon cancer（Magnification，x400）.

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图 3 散发性左、右半肠癌dMMR状态与临床病理特征的关系

Figure 3. Association of mismatch repair deficiency and clinicopathological parameters in patients with left-side and right-side sporadic colon cancer

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表 1 1922例散发性肠癌MMR表达与临床病理特征的关系[n（%）]

Table 1. Relationship between different MMR status and clinicopathological characteristics of all patients with sporadic colorectal cancer in the cohort [n（%）]

临床病理特征	MMR		χ²	P
临床病理特征	pMMR（n = 1471）	dMMR（n = 451）	χ²	P
性别			0.612	0.434
男	872（77.17）	258（22.83）
女	599（75.63）	193（24.37）
年龄（岁）			13.188	< 0.001^*
< 62	675（72.89）	251（27.11）
≥62	796（79.92）	200（20.08）
BMI（kg/m²）			0.309	0.857
< 18.5	136（77.71）	39（22.29）
18.5～24	854（76.11）	268（23.89）
≥24	481（76.96）	144（23.04）
民族			0.174	0.677
汉族	1409（76.45）	434（23.55）
少数民族	62（78.48）	17（21.52）
血型			1.236	0.744
A⁺（Rh⁺）	507（76.70）	154（23.30）
B⁺（Rh⁺）	381（74.85）	128（25.15）
O⁺（Rh⁺）	453（77.44）	132（22.56）
AB⁺（Rh⁺）	130（77.84）	37（22.16）
CEA（ng/mL）			2.514	0.113
< 5	888（75.32）	291（24.68）
≥5	583（78.47）	160（21.53）
肿瘤部位			79.708	< 0.001^*
右半肠癌	282（61.17）	179（38.83）
左半肠癌	1189（81.38）	272（18.62）
病理学类型			13.165	0.001^*
普通腺癌	1331（77.75）	381（22.25）
粘液腺癌	35（63.64）	20（36.36）
混合腺癌	105（67.74）	50（32.26）
病理分化程度			26.828	< 0.001^*
高	224（79.72）	57（20.28）
中高	471（79.03）	125（20.97）
未	33（62.26）	20（37.74）
中低	87（67.44）	42（32.56）
低	31（57.41）	23（42.59）
中	625（77.26）	184（22.74）
肿瘤直径（cm）			22.392	< 0.001^*
< 4	715（81.53）	162（18.47）
≥4	756（72.34）	289（27.66）
pT 分期			4.538	0.209
T1	69（83.13）	14（16.87）
T2	286（75.07）	95（24.93）
T3	750（75.45）	244（24.55）
T4	366（78.88）	98（21.12）
pT 分期			0.000	0.988
T1～T2	355（76.51）	109（23.49）
T3～T4	1116（76.54）	342（23.46）
pN 分期			6.651	0.084
N0	853（74.56）	291（25.44）
N1	409（78.65）	111（21.35）
N2a	111（81.02）	26（18.98）
N2b	98（80.99）	23（19.91）
清扫淋巴结数目			15.782	< 0.001^*
< 12	459（82.55）	97（17.45）
≥12	1012（74.08）	354（25.92）
远处转移			0.203	0.652
阴性	1388（76.64）	423（23.36）
阳性	83（74.77）	28（25.23）
UICC 分期			7.366	0.061
Ⅰ	279（75.00）	93（25.00）
Ⅱ	547（74.52）	187（25.48）
Ⅲ	569（79.92）	143（20.08）
Ⅳ	76（73.08）	28（26.92）
UICC 分期			4.972	0.026^*
Ⅰ-Ⅱ	826（74.68）	280（25.32）
Ⅲ-Ⅳ	645（79.04）	171（20.96）
脉管侵犯			2.417	0.120
阴性	1163（77.33）	341（22.67）
阳性	308（73.68）	110（26.32）
神经侵犯			6.090	0.014^*
阴性	870（74.61）	296（23.59）
阳性	601（79.50）	155（20.50）
^*P < 0.05。

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表 2 1922例散发性肠癌dMMR表型情况[n（%）]

Table 2. Different dMMR phenotype of all patients with sporadic colorectal cancer in the cohort [n（%）]

dMMR	总数	比率（%）	右半肠癌	左半肠癌
MLH1	46	2.39（46/1922）	10（0.52）	36（1.87）
MSH2	18	0.94（18/1922）	5（0.26）	13（0.68）
MSH6	14	0.73（14/1922）	4（0.21）	10（0.52）
PMS2	146	7.60（146/1922）	49（2.55）	97（5.05）
MLH1 + PMS2	131	6.82（131/1922）	71（3.69）	60（3.12）
MSH2 + MSH6	23	1.20（23/1922）	15（0.78）	8（0.42）
MLH1 + MSH2 + MSH6 + PMS2	11	0.57（11/1922）	3（0.16）	8（0.41）
Other^*	62	3.23（62/1922）	22（1.14）	40（2.08）
Other^*：MLH1 + MSH2（14例）；MLH1 + MSH6（4例）；MSH2 + PMS2（10例）；MSH6 + PMS2（11例）；MLH1 + MSH2 + MSH6（5例）；MLH1 + MSH2+PMS2（10例）；MLH1 + MSH6 + PMS2（4例）；MSH2 + MSH6 + PMS2（4例）。

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表 3 1922例散发性肠癌dMMR与临床病理特征的多因素分析

Table 3. Multivariate results of the relationship between dMMR status and clinicopathological features of all patients with sporadic colorectal cancer in the cohort

临床病理特征	dMMR
临床病理特征	OR	95% CI	P
年龄（岁）
< 62	1.551	1.243～1.936	< 0.001^*
≥62	Reference
肿瘤部位
右半肠癌	2.603	2.044～3.314	< 0.001^*
左半肠癌	Reference
UICC 分期
I～II	1.340	1.062～1.691	0.014^*
III～IV	Reference
病理分化程度
高	0.818	0.578～1.157	0.256
中高	0.884	0.677～1.153	0.363
未	1.850	1.013～3.377	0.045^*
中低	1.538	1.008～2.346	0.046^*
低	2.124	1.169～3.861	0.013^*
中	Reference
肿瘤直径（cm）
≥4	1.362	1.079～1.719	0.009^*
< 4	Reference
神经侵犯
阴性	1.407	1.112～1.787	0.004^*
阳性	Reference
^*P < 0.05。

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表 4 461例散发性右半肠癌MMR与临床病理特征的关系[n（%）]

Table 4. Relationship between different MMR status and clinicopathological characteristics of the 461 patients with right-side colon cancer in the cohort [n（%）]

临床病理特征	MMR		χ²	P
临床病理特征	pMMR	dMMR	χ²	P
性别	282	179	0.244	0.621
男	161（62.16）	98（37.84）
女	121（59.90）	81（40.10）
年龄（岁）
< 62	112（53.85）	96（46.15）	8.562	0.003^*
≥62	170（67.19）	83（32.81）
BMI（kg/m²）
< 18.5	29（61.70）	18（38.30）	0.125	0.940
18.5～24	180（61.64）	112（38.36）
≥24	73（59.83）	49（40.17）
民族
汉族	271（60.90）	174（39.10）	0.401	0.527
少数民族	11（68.75）	5（31.25）
血型
A⁺（Rh⁺）	104（63.80）	59（36.20）	1.800	0.615
B⁺（Rh⁺）	74（60.16）	49（39.84）
O⁺（Rh⁺）	83（61.48）	52（38.52）
AB⁺（Rh⁺）	21（52.50）	19（47.50）
CEA（ng/mL）
< 5	153（57.74）	112（42.26）	3.097	0.078
≥5	129（65.82）	67（34.18）
病理学类型
普通腺癌	242（63.02）	142（36.98）	4.509	0.105
粘液腺癌	5（38.46）	8（61.54）
混合腺癌	35（54.69）	29（45.31）
病理分化程度
高	37（61.67）	23（38.33）	8.505	0.130
中高	93（64.58）	51（35.42）
未	5（38.46）	8（61.54）
中低	22（51.16）	21（48.84）
低	11（45.83）	13（54.17）
中	114（64.41）	63（35.59）
肿瘤直径（cm）
< 4	79（67.52）	38（32.48）	2.662	0.103
≥4	203（59.01）	141（40.99）
pT 分期
T1	8（61.54）	5（38.46）	21.877	< 0.001^*
T2	13（31.71）	28（68.29）
T3	165（60.22）	109（39.78）
T4	96（72.18）	37（27.82）
pT 分期
T1～T2	21（38.89）	33（61.11）	12.786	< 0.001^*
T3～T4	261（64.13）	146（35.87）
pN 分期
N0	162（57.45）	120（42.55）	6.438	0.092
N1	79（64.75）	43（35.25）
N2a	18（64.29）	10（35.71）
N2b	23（79.31）	6（20.69）
清扫淋巴结数目
< 12	28（63.64）	16（36.36）	0.124	0.724
≥12	254（60.91）	163（39.09）
远处转移
阴性	265（61.34）	167（38.66）	0.085	0.771
阳性	17（58.62）	12（41.38）
UICC 分期
Ⅰ	17（36.96）	29（63.04）	13.943	0.003^*
Ⅱ	140（62.50）	84（37.50）
Ⅲ	109（66.87）	54（33.13）
Ⅳ	16（57.14）	12（42.86）
UICC 分期
Ⅰ-Ⅱ	157（58.15）	113（41.85）	2.508	0.113
Ⅲ-Ⅳ	125（65.45）	66（34.55）
脉管侵犯
阴性	209（61.65）	130（38.35）	0.125	0.724
阳性	73（59.84）	49（40.16）
神经侵犯
阴性	160（58.19）	115（41.81）	2.565	0.109
阳性	122（65.59）	64（34.41）
^*P < 0.05。

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表 5 461例散发性右半肠癌dMMR与临床病理特征的多因素分析

Table 5. Multivariate results of the relationship between dMMR status and clinicopathological features of the 461 patients with right-side colon cancer

临床病理特征	dMMR
临床病理特征	OR	95% CI	P
年龄（岁）
< 62	1.888	1.276～2.793	0.001^*
≥62	Reference
pT 分期
T1～T2	3.778	2.020～7.064	< 0.001^*
T3～T4	Reference
肿瘤直径（cm）
≥4	1.856	1.144～3.009	0.012^*
< 4	Reference
^*P < 0.05。

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表 6 1461例散发性左半肠癌MMR与临床病理特征的关系 [n（%）]

Table 6. Relationship between different MMR status and clinicopathological characteristics of the 1461 patients with left-side colon cancers in the cohort [n（%）]

临床病理特征	MMR		χ²	P
临床病理特征	pMMR	dMMR	χ²	P
性别	1189	272	0.087	0.768
男	711（81.63）	160（18.37）
女	478（81.02）	112（18.98）
年龄（岁）
< 62	563（78.41）	155（21.59）	8.222	0.004^*
≥62	626（84.25）	117（15.75）
BMI（kg/m²）
< 18.5	107（83.59）	21（16.41）	0.454	0.797
18.5～24	674（81.20）	156（18.80）
≥24	408（81.11）	95（18.89）
民族
汉族	1138（81.40）	260（18.60）	0.008	0.929
少数民族	51（80.95）	12（19.05）
血型
A⁺（Rh⁺）	403（80.92）	95（19.08）	2.805	0.423
B⁺（Rh⁺）	307（79.53）	79（20.47）
O⁺（Rh⁺）	370（82.22）	80（17.78）
AB⁺（Rh⁺）	109（85.83）	18（14.17）
CEA（ng/mL）
< 5	735（80.42）	179（19.58）	1.506	0.220
≥5	454（83.00）	93（17.00）
病理学类型
普通腺癌	1089（82.00）	239（18.00）	4.278	0.118
粘液腺癌	30（71.43）	12（28.57）
混合腺癌	70（76.92）	21（23.08）
病理分化程度
高	187（84.62）	34（15.38）	12.764	0.026^*
中高	378（83.63）	74（16.37）
未	28（70.00）	12（30.00）
中低	65（75.58）	21（24.42）
低	20（66.67）	10（33.33）
中	511（80.85）	121（19.15）
肿瘤直径（cm）
< 4	636（83.68）	124（16.32）	5.538	0.019^*
≥4	553（78.89）	148（21.11）
pT 分期
T1	61（87.14）	9（12.86）	1.815	0.612
T2	273（80.29）	67（19.71）
T3	585（81.25）	135（18.75）
T4	270（81.57）	61（18.43）
pT 分期
T1～T2	334（81.46）	76（18.54）	0.002	0.960
T3～T4	855（81.35）	196（18.65）
pN 分期
N0	691（80.16）	171（19.84）	2.581	0.461
N1	330（82.91）	68（17.09）
N2a	93（85.32）	16（14.68）
N2b	75（81.52）	17（18.48）
清扫淋巴结数目
< 12	431（84.18）	81（15.82）	4.070	0.044^*
≥12	758（79.87）	191（20.13）
远处转移
阴性	1123（81.44）	256（18.56）	0.046	0.830
阳性	66（80.49）	16（19.51）
UICC 分期
Ⅰ	262（80.37）	64（19.63）	3.456	0.327
Ⅱ	407（79.80）	103（20.20）
Ⅲ	460（83.79）	89（16.21）
Ⅳ	60（78.95）	16（21.05）
UICC 分期
Ⅰ-Ⅱ	669（80.02）	167（19.98）	2.381	0.123
Ⅲ-Ⅳ	520（83.20）	105（16.80）
脉管侵犯
阴性	954（81.89）	211（18.11）	0.971	0.324
阳性	235（79.39）	61（20.61）
神经侵犯
阴性	710（79.69）	181（20.31）	4.340	0.037^*
阳性	479（84.04）	91（15.96）
^*P < 0.05。

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表 7 1461例散发性左半肠癌dMMR与临床病理特征的多因素分析

Table 7. Multivariate results of the relationship between dMMR status and clinicopathological features of the 1461 patients with left-side colon cancer

临床病理特征	dMMR
临床病理特征	OR	95% CI	P
年龄（岁）
< 62	1.525	1.166～1.995	0.002^*
≥62	Reference
肿瘤直径（cm）
≥4	1.391	1.064～1.819	0.016^*
< 4	Reference
神经侵犯
阴性	1.454	1.096～1.928	0.009^*
阳性	Reference
^*P < 0.05。

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参考文献(24)

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散发性左、右半肠癌错配修复蛋白功能缺失与临床病理特征的关联分析

doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20210706

作者简介:
梁磊（1994～），男，云南红河人，在读硕士研究生，主要从事消化道肿瘤研究工作

通讯作者:
杨军，E-mail：yangjun6@kmmu.edu.cn

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Association of Mismatch Repair Deficiency and Clinicopathological Parameters in Patients withLeft and Right-side Sporadic Colon Cancer

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目录

[1]	王缘, 李蓉, 陈娇娇, 申艳丽, 胡凤娣. 粪便SDC2基因甲基化检测在结直肠癌早期筛查的临床价值, 昆明医科大学学报. doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20230524
[2]	郭厚基, 杨梅, 覃忠卫, 黄展易. 术前不同贫血类型与结直肠癌患者病理特征及预后的相关性, 昆明医科大学学报. doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20231226
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[4]	陈紫红, 孙士波, 王仙梅, 余杉杉, 吴秀方, 陈相山, 耿婷, 刘红, 刘贤敏, 南琼. 早期结直肠癌患者凝血指标异常及其临床意义, 昆明医科大学学报. doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20210518
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[13]	张跃平. 左半结肠癌并发急性肠梗阻Ⅰ期手术治疗体会, 昆明医科大学学报.
[14]	张跃平. 左半结肠癌并发急性肠梗阻Ⅰ期手术治疗体会, 昆明医科大学学报.
[15]	胡秋兰. 结直肠癌各年龄段患者术后门诊随访率临床分析, 昆明医科大学学报.
[16]	施承民. 腹腔镜结直肠癌手术74例临床分析, 昆明医科大学学报.
[17]	殷亮. 结直肠癌治疗进展, 昆明医科大学学报.
[18]	. 老年性右半结肠癌并发急性阑尾炎18例临床分析, 昆明医科大学学报.
[19]	. 老年人结直肠癌外科治疗56例临床分析, 昆明医科大学学报.
[20]	杨义明. 结直肠癌性梗阻48例临床诊治体会, 昆明医科大学学报.

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散发性左、右半肠癌错配修复蛋白功能缺失与临床病理特征的关联分析

doi: 10.12259/j.issn.2095-610X.S20210706

作者简介: 梁磊（1994～），男，云南红河人，在读硕士研究生，主要从事消化道肿瘤研究工作

通讯作者: 杨军，E-mail：yangjun6@kmmu.edu.cn

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出版历程

Association of Mismatch Repair Deficiency and Clinicopathological Parameters in Patients withLeft and Right-side Sporadic Colon Cancer

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出版历程

目录

作者简介:
梁磊（1994～），男，云南红河人，在读硕士研究生，主要从事消化道肿瘤研究工作

通讯作者:
杨军，E-mail：yangjun6@kmmu.edu.cn