Exploring the Efficacy of Different Mathematical Models with Multi-b Value DWI in Predicting Lymphatic Vascular Invasion of Endometrial Cancer
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摘要:
目的 评估不同数学模型多b值扩散加权成像（diffusion-weighted imaging，DWI）在预测子宫内膜癌（endometrial cancer，EC）淋巴血管侵犯（lymphovascular space invasion，LVSI）中的能力。 方法 收集2019年9月至2021年5月期间接受多b值DWI盆腔磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）检查的患者61例。测量并比较表观扩散系数（apparent-diffusion-coefficient，ADC）、双指数模型参数（D、D*和f）和拉伸指数模型参数（DDC和α），分析经病理证实的预后相关危险因素：组织学分级和淋巴血管侵犯（lymphovascular space invasion，LVSI）。进行受试者工作特征曲线评估不同模型参数在预测EC肿瘤分级和LVSI中的诊断性能。通过多元Logistic回归模型确定EC肿瘤分级和LVSI相关DWI模型参数。使用组内相关系数（ICC）评估观察者间一致性。 结果 高级别组的ADC、D、f和DDC显著低于低级别组（AUC：0.699～0.882，P < 0.05）。与没有LVSI的肿瘤相比，有LVSI肿瘤的ADC、D*、f和DDC值显著降低（AUC：0.671～0.759，P < 0.05）。联合f和DDC在区分高级别和LVSI肿瘤方面具有最大AUC（0.895、0.797）。多元Logistic回归分析显示，f和DDC均可作为肿瘤分级和LVSI独立相关的预测因子。ICC分析显示，D（ICC = 0.973；95%CI = 0.956～0.985）、D*（ICC = 0.911；95%CI = 0.851～0.946）、ADC（ICC = 0.968；95%CI = 0.947～0.980）、f（ICC = 0.957；95%CI = 0.922～0.974）、DDC（ICC = 0.947；95 %CI = 0.912～0.968）和α值（ICC = 0.931；95%CI = 0.884～0.958）的观察者间一致性非常好。 结论 不同数学模型多b值DWI是一种有用且无创的方法，可用于预测EC预后相关的高组织学分级和LVSI，具有更全面的生物学信息。 Abstract:Objective To evaluate the efficacy of different mathematical models of multi-b-value DWI in predicting lymphatic vascular invasion （LVSI） of endometrial cancer （EC）. Methods The study population comprised 61 women who underwent multi-b-value DWI pelvic MRI between September 2019 and May 2021. The apparent-diffusion-coefficient （ADC）, bi-exponential model parameters （D, D* and f） and stretched-exponential model parameters （DDC and α） were measured and compared to analyze the following prognosis-related risk factors confirmed by pathology: histological grade and LVSI. The receiver operating characteristic （ROC） curve was performed to evaluate the diagnostic performance of these parameters in predicting EC histological grade and LVSI. The EC histological grade and LVSI related DWI model parameters were determined by multiple logistic regression model. The intra-group correlation coefficient （ICC） was used to assess the inter-observer agreement. Results The ADC, D, f, and DDC of the high histological grade group were significantly lower than those of the low histological grade group （P < 0.05, AUC: 0.699-0.882）. Compared with tumors without LVSI, tumors with LVSI had significantly lower ADC, D*, f and DDC values （ P < 0.05, AUC: 0.671-0.759）. The combination of f and DDC showed higher AUC （0.895, 0.797） than a single parameter in distinguishing high histological grade and LVSI tumors. Multivariate logistic regression analysis showed that both f and DDC can be used as independent predictors of histological grade and LVSI. ICC analysis showed that the inter-observer agreement for the D （ICC = 0.973; 95%CI = 0.956-0.985）, D* （ICC = 0.911; 95%CI = 0.851-0.946）, ADC （ICC = 0.968; 95%CI = 0.947-0.980）, f （ICC = 0.957; 95%CI = 0.922-0.974）, DDC （ICC = 0.947; 95%CI = 0.912−0.968） and α value （ICC = 0.931; 95%CI = 0.884-0.958） were very good. Conclusions Multi-b value DWI with different mathematical models is a useful and noninvasive approach for prediction of prognosis-related risk factors in EC with more comprehensive biological information. -
高组织学分级和淋巴血管侵犯（lymphovascular space invasion，LVSI）是与子宫内膜癌（endometrial cancer，EC）预后相关的危险因素[1]。目前，磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）是评估EC的首选成像方式[2]。然而，传统的MRI无法提供与生物信息相关的特定参数，这对于在肿瘤中建立治疗策略至关重要。此外，术前检测LVSI一直是临床实践中的一个棘手问题，因为即使通过侵入性方法也很难评估LVSI[3]。扩散加权成像（diffusion-weighted imaging，DWI）是一种无创的功能MR技术，可用于评估EC侵袭性，使用单指数模型（mono-exponential mode，MEM）计算表观扩散系数（apparent-diffusion-coefficient，ADC），主要与细胞密度和细胞膜的完整性有关[4]。然而，它可能会受到血液微循环的影响，导致对扩散信息的高估。最近，已经建立了可以提供更准确的组织微观结构信息的双指数模型（bi-exponential model，BEM），能有效区分血液灌注与组织真实扩散效应，这不仅可以反映细胞结构，还可以提供有关未成熟血管中血管生成过程、微血管通透性以及微毛细血管血流量[5]。此外，Bennett等[6]提出的拉伸指数模型（stretched-exponential model，SEM），可用于描述分布扩散效应和体素内扩散速率的异质性，并被认为与组织异质性有关。然而，到目前为止，尚未探索同时评估不同DWI模型参数预测EC预后相关危险因素的作用。因此，本研究的目的是比较从MEM、BEM和SEM获得的参数评估EC预后相关的高组织学分级和LVSI的潜在价值。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选择2019年9月至2021年5月在湖南省妇幼保健院接受多b值DWI盆腔MRI检查的61例EC患者（中位年龄：54 岁；年龄范围：30～75岁）作为研究对象。纳入标准[7]：（1）经刮宫术怀疑EC的患者；（2）盆腔MRI检查前未接受任何肿瘤相关治疗的患者；（3）无MRI检查禁忌症的患者。排除标准为：（1）肿瘤过小（最大截面积 < 10 mm2，n = 4）；（2） 图像质量差，伪影严重（n = 1）；3）术前接受新辅助治疗的患者（n = 4）。
1.2 成像和数据采集
所有患者都在带有覆盖整个骨盆的8通道相控阵线圈的3-T MR成像装置（Discovery MR 750，美国GE Medical System公司）上接受了检查。将患者置于仰卧位，并在整个检查过程中将脚放在第1位。在执行多b值DWI之前，进行以下图像采集：矢状面中的T2加权快速自旋回波图像（重复时间[TR]/回波时间[TE]：4 000 ms/85 ms；切片厚度/间隙：4 mm/ 1 mm；视野：28 cm；激发次数[NEX]：2），冠状平面中的T2加权快速自旋回波图像（TR/TE：3 022 ms/85 ms；截面厚度/间隙：4 mm /1 mm；视野：36 cm；NEX：2），横向平面中的T1加权快速自旋回波图像（TR/TE：760 ms/最小ms；切片厚度/间隙：6 mm/1 mm；视场：34 cm；NEX：2），T2加权快速自旋回波和T2加权快速自旋回波图像在横向平面中具有脂肪抑制（TR/TE：4 000 ms/85 ms；切片厚度/间隙：获得 6 mm/1 mm；视野：34 cm；NEX：3）。多b值DWI在横向平面中使用单次回波平面序列执行（TR/TE：4 000 ms/最小值；截面厚度/间隙：6 mm/1 mm；视野：34 cm；NEX : 1，采集矩阵，128×160）；DWI的空间覆盖与 T2加权图像和T1加权图像相同。在3个扩散方向上使用了总共13个不同的b值（0、50、100、150、200、300、500、800、1 000、1 300、1 500、1 700 和 2 000 s/mm2）。
1.3 感兴趣区域（ROI）
所有图像都传输到工作站（Advantage Workstation 4.6；GE Medical System）进行后处理。使用Function tool MADC软件（GE Healthcare）对得到的多b值DWI进行处理，获取参数图。2位放射科医生对彼此的结果以及详细的组织病理学数据不知情，独立地描绘了ROI。所有 ROI都直接共定位在所有参数图上，并且自动生成源自多个数学模型DWI的参数，见图1。
图 1 56岁女性患者的图像，经病理证实为高级别（3级）EC （×5）Figure 1. An image of a 56-year-old female patient who was pathologically confirmed as a high-grade （grade 3）EC （×5）A：DWI；B：ADC；C：D；D：D*；E：f；F：DDC；G：α。1.4 影像数据分析与处理
获得多b值DWI图像并将其传输到工作站（Advantage Workstation 4.6；GE Medical Systems）进行处理。这些图像由两名具有多年经验的放射科医生独立处理，他们在阅读妇科MRI时对组织病理学结果不知情。
使用MEM模型计算ADC值：S（b）/S（0） = exp（-b·ADC），其中S（b）表示存在扩散敏化时的信号强度，S（0）表示没有扩散敏化时的信号强度。
使用BEM模型计算了3个参数：Sb/S0 = [（1-f） exp（-b·D）] + [f·exp（-b·D*）]，其中f是微血管体积分数（代表与微循环相关的扩散分数），D是纯扩散系数，D*代表与灌注相关的不连贯微循环。
使用SEM模型计算α和分布扩散系数（distributed diffusion coefficient，DDC）：S（b）/S（0）=exp[（-b·DDC）α]，其中α与体素内水分子扩散异质性。DDC代表平均体素内扩散速率。
1.5 组织学分析
从医学报告中收集临床数据，例如年龄和治疗计划。入组的61例患者均在湖南省妇幼保健院接受手术。从手术切除标本中评估组织病理学特征，这些标本由一位经验丰富的妇科肿瘤病理学家审查。根据组织学分级（低，1级或2级；高，3级和非子宫内膜样腺癌）和LVSI对肿瘤组织进行分类。
1.6 统计学处理
使用软件（MedCalc 15.8和SPSS 21.0）进行统计分析。数据显示为平均值±标准偏差或中位值（最小值-最大值）。计量资料采用Kolmogorov-Smirnov正态分布，组间比较采用双尾独立样本t检验或Mann-Whitney U检验。将显著参数纳入逐步多元逻辑回归分析，计算了优势比和95%置信区间（CI）。进行受试者工作特征曲线（ROC）以获得ROC曲线下面积（AUC）和最佳截止值，以及这些参数的敏感度和特异度。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 患者的一般资料
所收集的患者的特征：MRI检查和手术之间的中位（范围）时间间隔为11d（中位：2～60d）。所有患者均接受初次手术，包括双侧输卵管卵巢切除术和子宫切除术。95.1 %的患者（58/61）进行了淋巴结切除术，包括盆腔淋巴结清扫术11例，盆腔及主动脉旁淋巴结清扫术47例；根据FIGO分期：ⅠA期38例（62.3%）、ⅠB期7例（11.5%）、Ⅱ期5例（8.2%）、Ⅲ期9例（14.7%）、Ⅳ期2例（3.3%）；肌层浸润：浅表肌层浸润43例（70.5%）和深肌层浸润18例（29.5%）；17例（27.9%）存在LVSI；组织学分级：低级43例（70.5%）和高级18例 （29.5%）。此外，42.6% （26/61） 的患者在手术后接受了辅助治疗。刮宫手术和盆腔MRI检查之间的中位（范围）时间间隔为20 d（14～32 d）。
2.2 肿瘤分级和LVSI评估
除D*和α外，高级别组的ADC、D、f和DDC显著低于低级别组（P < 0.05，AUC：0.699～0.882）。与ADC、D和f相比，DDC在区分高级别和低级别肿瘤方面的AUC最高（0.882）（P = 0.526、0.433和0.017）。与LVSI阴性肿瘤相比，LVSI阳性肿瘤的ADC、D*、f和DDC值显著降低（P < 0.05，AUC：0.671～0.759）。与ADC、D*和f相比，DDC在预测LVSI肿瘤方面具有更高的AUC，但差异无统计学意义（分别为P = 0.117、0.388和0.610）。此外，联合f和DDC在区分高级别和LVSI肿瘤方面显示出高于单个参数的AUC（0.895、0.797），见表1、表2，图2。
表 1 EC预后相关的高组织学分级和LVSI的不同DWI模型参数差异Table 1. High histological grades related to EC prognosis and differences in parameters of different DWI models of LVSI指标 ADC（×10−3 mm2/s） D（×10−3 mm2/s） D*（×10−3 mm2/s） f DDC（×10−3 mm2/s） α 肿瘤分级 低级 1.05 ± 0.12 0.66 ± 0.09 7.76（4.00～87.85） 0.26 ± 0.07 0.93 ± 0.16 0.73 ± 0.04 高级 0.87 ± 0.12 0.55 ± 0.06 7.10（4.64～29.20） 0.22 ± 0.06 0.69 ± 0.15 0.71 ± 0.07 t/U 6.472 5.417 1.062 2.523 9.471 1.245 P < 0.001* < 0.001* 0.635 0.041* < 0.001* 0.219 LVSI 阴性 1.03 ± 0.14 0.64 ± 0.01 7.32（4.00～87.85） 0.26 ± 0.07 0.91 ± 0.18 0.73 ± 0.05 阳性 0.93 ± 0.13 0.59 ± 0.08 10.2（4.96～56.95） 0.21 ± 0.08 0.75 ± 0.16 0.71 ± 0.05 t/U 4.233 1.938 2.755 3.981 4.520 1.742 P 0.018* 0.065 0.039* 0.017* 0.002* 0.051 *P < 0.05。 表 2 DWI模型得出的单个和组合参数在预测EC肿瘤分级和LVSI中的诊断性能Table 2. Diagnostic performance of individual and combined parameters derived from DWI models in predicting EC tumor grade and LVSI参数 截止值 AUC P 敏感度（%） 特异度（%） 肿瘤分级 ADC ≤ 0.945 0.862 < 0.001* 83.3 83.7 D ≤ 0.619 0.848 < 0.001* 94.4 58.1 f ≤ 0.233 0.699 0.005* 83.3 65.1 DDC ≤ 0.821 0.882 < 0.001* 88.9 79.1 联合f和DDC 0.895 < 0.001* 88.9 79.1 LVSI ADC（×10−3 mm2/s） ≤ 0.922 0.686 0.019* 58.8 81.8 D*（×10−3 mm2/s） > 5.805 0.671 0.017* 94.1 40.9 f ≤ 0.203 0.711 0.007* 58.8 77.3 DDC ≤ 0.931 0.759 < 0.001* 88.2 54.6 联合f和DDC 0.797 < 0.001* 76.5 70.5 *P < 0.05。 
图 2 DWI模型参数评估高肿瘤分级、LVSI的ROC曲线A：高肿瘤分级；B：LVSI。Figure 2. DWI model parameters to evaluate the ROC curve of high tumor grade and LVSI2.3 多元Logistic回归模型确定EC肿瘤分级和LVSI相关DWI模型参数
以EC肿瘤分级、LVSI作为因变量，将单因素分析中有统计学意义的变量（ADC： 0 = ≤0.945， 1 = > 0.945；D： 0 = ≤0.619， 1 = >0.619； f： 0 = ≤0.233， 1 = > 0.233； DDC： 0 = ≤ 0.821，1 = > 0.821）作为自变量，进行多元线性回归分析。f和DDC均可作为肿瘤分级和LVSI独立相关的预测因子，见表3。
表 3 多元Logistic回归模型确定EC肿瘤分级和LVSI相关DWI模型参数Table 3. Multivariate Logistic regression model to determine EC tumor grade and LVSI related DWI model parameters参数 OR 95 %CI P 方差膨胀因子a 模型拟合 肿瘤分级 常量 0.904 0.325～1.842 0.129 f 0.001 0～0.720 0.044 1.029 DDC 0.001 0～0.007 < 0.001* 1.029 LVSI 常量 0.823 0.394～1.438 0.321 f 0.001 0～0.336 0.030* 1.029 DDC 0.004 0～0.214 0.006* 1.029 a方差膨胀因子小于5，表明回归模型不存在多重共线性。*P < 0.05。 3. 讨论
笔者研究数据表明，不同数学模型多b值DWI可在手术前提供有关组织特性不同方面的综合信息，用于预测EC中与高组织学分级和LVSI相关的危险因素。此外，不同数学模型多b值DWI参数的观察者间一致性表现非常好，这对于考虑模型选择和成功的临床实施至关重要。
在MEM模型中，ADC参数可以反映组织的微观结构，如细胞结构和细胞膜的完整性，已被广泛用于表征恶性组织[8]。较高级别的肿瘤细胞结构和细胞膜的完整性增加，这是由细胞增殖引起的，导致水扩散障碍[9]。在本研究中，与低级别EC相比，高级别的ADC值显著降低，最高特异度为83.7%，与Yue等[10]报道的结果一致。此外，有LVSI的肿瘤的ADC显著低于没有LVSI的肿瘤，但其AUC分别低于f和DDC值。参考ADC值在LVSI的预测中存在一些不一致报道。Thieme等[11]证明LVSI的存在与较低的ADC相关。相比之下，Lavaud等[12]发现ADC值在区分有和没有LVSI的EC方面没有显著差异。ADC值量化了水分子扩散运动的程度，这与生物组织中的细胞密度有关；然而，与细胞密度相比，肿瘤血管分布可以对ADC产生相反的影响。因此，个体ADC值不足以评估EC中的所有高危因素；在预测EC中的LVSI 时需要来自非单指数模型的其他参数评估完整的肿瘤特征。
在BEM模型中，笔者发现灌注参数f可作为肿瘤分级和LVSI独立相关的预测因子。Wang等[13]得出结论，f在具有高度侵袭性特征的II型卵巢癌中显著降低。Yabuuchi等[14]报道，f值与正常血管生成量、完整血管在基底膜厚度和周细胞覆盖率方面相关。血管增生迂曲、血管分支紊乱，在高组织学分级肿瘤中更为明显。因此，在具有高组织学分级的EC中观察到较低f值可以通过血流推导到小的、渗漏的和效率低下的肿瘤毛细血管来解释。值得注意的是，f值与DDC结合在LVSI的预测中产生更好的诊断性能。笔者推测组织灌注可能是预测EC的重要因素，特别是对于具有LVSI的肿瘤。尽管D*值仅在区分有LVSI的肿瘤和没有LVSI的肿瘤方面有显著差异，然而D*值的波动范围较大（4.00～87.85），这可能是由于其对噪声的敏感性[15]。因此，非常有必要进行进一步的研究来调查D*值的可行性。
在SEM模型中，DDC参数被认为是反映多指数衰减特性的ADC的连续分布的加权和，能在存在多指数衰减的情况下更准确地描述了扩散[16]。本研究发现，在不同肿瘤分级或LVSI的EC中存在显著不同的DDC值，并且基于AUC结果，DDC在预测高级别、存在LVSI的肿瘤方面优于ADC，表明DDC可能是比ADC更强大和更优越的参数。在其他疾病中也报告了类似的结果[7]。此外，在预测高级别EC方面，与单独的 DDC相比，联合f和DDC提高了诊断性能。参数α提供了有关体素内水扩散异质性的信息，但本研究中α没有显示出与EC预后的相关性。
不同数学模型多b值DWI是一种有用且无创的方法，可用于预测EC预后相关的高组织学分级和LVSI，具有更全面的生物学信息。此外，与单个参数相比，组合参数具有更好的诊断性能，因此在评估预后相关风险因素方面具有更大的潜力，从而证明了多参数MR成像技术的优势，并提供了有希望的成像标志物，有助于选择最佳治疗方法。
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图 1 56岁女性患者的图像，经病理证实为高级别（3级）EC （×5）
Figure 1. An image of a 56-year-old female patient who was pathologically confirmed as a high-grade （grade 3）EC （×5）
A：DWI；B：ADC；C：D；D：D*；E：f；F：DDC；G：α。
图 2 DWI模型参数评估高肿瘤分级、LVSI的ROC曲线
A：高肿瘤分级；B：LVSI。
Figure 2. DWI model parameters to evaluate the ROC curve of high tumor grade and LVSI
表 1 EC预后相关的高组织学分级和LVSI的不同DWI模型参数差异
Table 1. High histological grades related to EC prognosis and differences in parameters of different DWI models of LVSI
指标 ADC（×10−3 mm2/s） D（×10−3 mm2/s） D*（×10−3 mm2/s） f DDC（×10−3 mm2/s） α 肿瘤分级 低级 1.05 ± 0.12 0.66 ± 0.09 7.76（4.00～87.85） 0.26 ± 0.07 0.93 ± 0.16 0.73 ± 0.04 高级 0.87 ± 0.12 0.55 ± 0.06 7.10（4.64～29.20） 0.22 ± 0.06 0.69 ± 0.15 0.71 ± 0.07 t/U 6.472 5.417 1.062 2.523 9.471 1.245 P < 0.001* < 0.001* 0.635 0.041* < 0.001* 0.219 LVSI 阴性 1.03 ± 0.14 0.64 ± 0.01 7.32（4.00～87.85） 0.26 ± 0.07 0.91 ± 0.18 0.73 ± 0.05 阳性 0.93 ± 0.13 0.59 ± 0.08 10.2（4.96～56.95） 0.21 ± 0.08 0.75 ± 0.16 0.71 ± 0.05 t/U 4.233 1.938 2.755 3.981 4.520 1.742 P 0.018* 0.065 0.039* 0.017* 0.002* 0.051 *P < 0.05。 
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表 2 DWI模型得出的单个和组合参数在预测EC肿瘤分级和LVSI中的诊断性能
Table 2. Diagnostic performance of individual and combined parameters derived from DWI models in predicting EC tumor grade and LVSI
参数 截止值 AUC P 敏感度（%） 特异度（%） 肿瘤分级 ADC ≤ 0.945 0.862 < 0.001* 83.3 83.7 D ≤ 0.619 0.848 < 0.001* 94.4 58.1 f ≤ 0.233 0.699 0.005* 83.3 65.1 DDC ≤ 0.821 0.882 < 0.001* 88.9 79.1 联合f和DDC 0.895 < 0.001* 88.9 79.1 LVSI ADC（×10−3 mm2/s） ≤ 0.922 0.686 0.019* 58.8 81.8 D*（×10−3 mm2/s） > 5.805 0.671 0.017* 94.1 40.9 f ≤ 0.203 0.711 0.007* 58.8 77.3 DDC ≤ 0.931 0.759 < 0.001* 88.2 54.6 联合f和DDC 0.797 < 0.001* 76.5 70.5 *P < 0.05。
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表 3 多元Logistic回归模型确定EC肿瘤分级和LVSI相关DWI模型参数
Table 3. Multivariate Logistic regression model to determine EC tumor grade and LVSI related DWI model parameters
参数 OR 95 %CI P 方差膨胀因子a 模型拟合 肿瘤分级 常量 0.904 0.325～1.842 0.129 f 0.001 0～0.720 0.044 1.029 DDC 0.001 0～0.007 < 0.001* 1.029 LVSI 常量 0.823 0.394～1.438 0.321 f 0.001 0～0.336 0.030* 1.029 DDC 0.004 0～0.214 0.006* 1.029 a方差膨胀因子小于5，表明回归模型不存在多重共线性。*P < 0.05。
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