Correlation Analysis between the Common Clinical Indexes and Diabetic Foot Ulcer
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摘要:
目的 通过横断面研究探索常见临床指标与2型糖尿病（T2DM）患者并发糖尿病足溃疡（DFU）情况之间的关系，为临床DFU的监测、预后评估等提供参考指标。 方法 以昆明医科大学第二附属医院内分泌科2021年6月至2023年6月收治的115例T2DM患者为研究对象，根据是否合并DFU分为A组（合并DFU）和B组（不合并DFU），再将A组患者根据Wagner分级分为A1组（Wagner0-1级）、A2组（Wagner2-3级）、A3组（Wagner4级）。比较各组患者一般资料及血压、血糖、血脂等常见临床指标的差异，探究DFU与上述指标的相关性。 结果 A组患者糖尿病病程、D-二聚体（DD）、收缩压值等指标大于B组患者，差异具有统计学意义（P < 0.05），其中DD是T2DM患者发生DFU的主要危险因素。DFU患者的DM病程与年龄成正相关（r > 0，P < 0.05），与空腹血糖（FPG）水平、餐后2 h血糖（2hPG）水平成负相关（r < 0，P < 0.05）。A1、A2 2组的白细胞介素-6（IL-6）、C反应蛋白（CRP）均小于A3组，A1组的中性粒细胞、白细胞水平小于A3组，A1组的高密度脂蛋白胆固醇（HDL-C）大于A2组，差异均具有统计学意义（P < 0.05）。 结论 DD、收缩压是DFU发生的主要危险因素，DD与DFU的联系密切。年龄越大的T2DM患者DFU发病越晚；血糖控制越差，DFU发病越早。HDL-C是T2DM患者周围血管病变的保护因素。 Abstract:Objective To analyze the relationship between the common clinical indicators and diabetic foot ulcer（DFU） in type 2 diabetes mellitus（T2DM） patients by using the cross-sectional study and to provide the reference indicators for clinical DFU monitoring and prognosis evaluation. Methods A total of 115 T2DM patients admitted to the Department of Endocrinology, the Second Affiliated Hospital of Kunming Medical University from June 2021 to June 2023 were selected as the study objects and were divided into group A（with DFU） and group B（without DFU） according to whether they had DFU. Those in group A were then divided into group A1（Wagner0-1）, group A2（Wagner2-3） and group A3（Wagner4） according to Wagner classification. The differences of general data, blood pressure, blood glucose, blood lipids and other common clinical indicators among all of the groups were compared, and the correlation between DFU and the above indicators was explored. Results Diabetes duration, D-dimer（DD）, systolic blood pressure and other indexes in group A were higher than those in group B and there was a statistically significant difference（P < 0.05）. DD was the main risk factor for DFU in T2DM patients. Diabetic course in patients with DFU was positively correlated with the age（r > 0, P < 0.05）, and negatively correlated with fasting blood glucose（FPG） level and 2hPG level at 2 hours after meals（r < 0, P < 0.05）. The levels of interleukin-6（IL-6） and C-reactive protein（CRP） in A1 and A2 groups were lower than those in A3 group, the levels of neutrophils and leukocytes in A1 group were lower than those in A3 group, and the high density lipoprotein cholesterol（HDL-C） in A1 group was higher than that in A2 group and there was a statistically significant difference（P < 0.05）. Conclusion DD and systolic blood pressure are the main risk factors for DFU, and DD is closely related to DFU. The older the patients with T2DM, the later the onset of DFU. The worse the blood glucose control, the earlier the onset of DFU. HDL-C is a protective factor for peripheral vascular disease in T2DM patients. -
Key words:
- Type 2 diabetes mellitus /
- Diabetic foot ulcer /
- Risk factor
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糖尿病足（diabetic foot，DF）是糖尿病（diabetes mellitus，DM）的四大并发症之一，表现为下肢皮肤及深层组织的损伤与破坏，常合并感染，严重者可导致糖尿病足溃疡（diabetic foot ulcer，DFU）甚至截肢。全球DFU患病率为6.3%，在2型糖尿病（type 2 diabetic mellitus，T2DM）患者中更为常见[1]。DFU1a和5 a复发率分别为42%和65%，5 a死亡率高达30%[2]，具有病情迁延难愈、容易反复且致死率高的特点。DFU大大增加了非创伤性截肢的概率[3]，术后5a死亡率高达40%[4]。DFU患者不仅生活质量受到严重影响，还需额外承担长期反复就医、家庭护理等方面的高额支出，为此应加强对DFU的防治工作。目前临床上尚缺乏能评估T2DM患者DFU发生发展的指标，寻找DFU发生的相关危险因素可以起到预警作用，引起患者和医务人员的重视，对DFU高风险人群进行健康教育和制定针对性预防方案，从而进行早期干预、延缓疾病进展，减少患者疾病负担。本研究探索常见临床指标与DFU发生发展的关系，以期寻找DFU的临床标志物。
1. 资料与方法
1.1 研究对象
以昆明医科大学第二附属医院内分泌科2021年6月至2023年6月收治的115例T2DM患者为研究对象，纳入标准：（1）年龄≥18岁；（2）符合1999年WHO糖尿病诊断标准[5]。排除标准[6]：（1）1型及其他类型DM；（2）合并严重心脑血管及神经系统疾病；（3）严重肝、肾功能不全；（4）其他系统感染性疾病。根据是否合并DFU将入组患者分为A组（合并DFU）和B组（不合并DFU）。A组患者有59例，其中男性43例，女性16例；B组患者有56例，其中男性34例，女性22例。将A组患者根据Wagner分级分为A1组（Wagner0-1级）、A2组（Wagner2-3级）、A3组（Wagner4级），其中A1组有22例，A2组有31例，A3组有6例。本研究已通过昆明医科大学第二附属医院伦理委员会审批（审-PJ-科-2023-72），符合免知情同意。
1.2 观察指标
1.2.1 基本信息
记录患者的性别、年龄、身高、体重及DM病程。
1.2.2 临床指标
收集并记录患者入院时的血压、空腹血糖（fasting plasma glucose，FPG）、餐后2 h血糖（2 hours postprandial blood glucose，2 hPG）、糖化血红蛋白（haemoglobinA1c，HbA1c）、空腹胰岛素（fasting plasma insulin，FINS）、白细胞（white blood cell，WBC）、中性粒细胞（neutrophil，NEUT）、总胆固醇（total cholesterol，TC）、甘油三酯（triglyceride，TG）、低密度脂蛋白胆固醇（low density lipoprotein，LDL-C）、高密度脂蛋白胆固醇（high density lipoprotein，HDL-C）、谷丙转氨酶（alanine transaminase，ALT）、谷草转氨酶（aspartate aminotransferase，AST）、血肌酐（serum creatinine，Scr）、肾小球滤过率估值（estimated glomerular filtration rate，eGFR）、尿白蛋白/肌酐（urine albumin creatinine ratio，UACR）、超敏C反应蛋白（hypersensitive C-reactive protein，hs-CRP）、降钙素原（procalcitonin，PCT）、白介素6（interleukin 6，IL-6）、D-二聚体（d-dimer，DD）、创面分泌物培养、踝肱指数（ankle brachial index，ABI）等指标。
1.3 统计学处理
采用SPSS 25.0统计软件进行数据分析，计量资料若呈正态分布，用均值±标准差（$\bar x \pm s $）表示，若呈非正态分布，用M（P25，P75）表示；计数资料用[n（%）]表示。2组间比较：正态分布选用t检验，偏态分布选用Mann-Whitney检验，计数资料选用$ \;{\chi }^{2} $检验。3组间比较：正态分布选用单因素方差分析，偏态分布选用Kruskal-Wallis检验。3组间两两比较选用Bonferroni检验。利用Logistic回归分析寻找T2DM患者DFU发生的主要危险因素。DFU发病时间与各临床指标之间的相关性用Spearman相关性分析。以P < 0.05表示差异具有统计学意义。利用ROC曲线评价DD对DFU的诊断价值。
2. 结果
2.1 A、B 2组间比较
A、B2组患者在年龄、性别、BMI、FPG、HbA1c、LDL-C、AST、舒张压、左脚ABI、右脚ABI、内脏脂肪面积方面无差异（P > 0.05）；A组患者的DM病程、FINS、UACR、Scr、NEUT、WBC、DD、收缩压值高于B组患者，差异具有统计学意义（P < 0.05）；A组患者的2hPG、TG、TC、HDLC、ALT低于B组患者，差异具有统计学意义（P < 0.05），见表1。
表 1 2组间比较[（$\bar x \pm s $）/n（%）/M（P25，P75）]Table 1. Comparison between 2 groups [（$\bar x \pm s $）/n（%）/M（P25，P75）]项目 A组（n = 59） B组（n = 56） t/Z/χ2 P 年龄（岁） 61.51±12.70 58.93±9.18 –1.253 0.213 性别（男） 43（72.9） 34（60.7） 1.922 0.166 BMI（kg/m2） 24.10（21.87，26.2） 22.95（21.04，25.30） –1.925 0.054 DM病程（a） 10（7，19） 6.50（1.63，13.00） –2.725 0.006* FINS（μU/mL） 11.09（7.15，15.92） 8.05（5.25，12.30） –2.235 0.025* FPG（mmol/L） 9.07±3.53 7.02（5.47，10.52） –1.488 0.137 2hPG（mmol/L） 14.02±5.76 16.91±6.16 2.542 0.012* HbA1c（%） 9.41±2.02 8.35（7.10，10.45） –1.605 0.108 TG（mmol/L） 1.29（3.76，5.35） 2.04（1.37，3.10） –2.718 0.007* TC（mmol/L） 4.28（2.40，7.77） 5.01（4.15，6.41） –2.596 0.009* LDL-C（mmol/L） 2.72（2.26，3.36） 3.03（2.36，3.94） –1.902 0.057 HDL-C（mmol/L） 1.00±0.25 1.23±0.27 4.566 < 0.001* UACR（mg/g cr） 58.02（12.28，401.94） 7.19（5.04，16.14） –5.058 < 0.001* Scr（mmol/L） 81（69，100） 71.00（56.00，81.00） –3.294 0.001* ALT（U/L） 18（12，22） 21.00（15.00，34.00） –2.229 0.026* AST（U/L） 19（15，23） 19.00（17.25，26.00） –1.113 0.266 NEUT（×109/L） 4.86（3.03，7.99） 3.35±1.02 –4.205 < 0.001* WBC（×109/L） 7.59（5.94，10.14） 6.35±1.30 –3.125 0.002* DD（μg/mL） 0.66（0.37，1.23） 0.29（0.22，0.52） –4.341 < 0.001* SBP（mmHg） 131.36±21.11 122.86±16.87 –2.391 0.018* DBP（mmHg） 78.19±11.68 79.18±9.46 0.499 0.619 左脚ABI 1.13（1.00，1.20） 1.09±0.078 –0.762 0.446 右脚ABI 1.13±0.12 1.10±0.079 –1.045 0.300 内脏脂肪面积（cm2） 91.77±40.14 85.06±40.40 –0.693 0.490 *P < 0.05。 2.2 T2DM发生DFU的多因素分析
分析T2DM患者发生DFU的危险因素，以T2DM患者DFU的发生情况（发生与未发生）作为因变量，将DM病程、FINS、UACR、Scr、NEUT、WBC、DD、收缩压值作为自变量，应用Logistic回归模型进行分析，结果提示DD是T2DM患者发生DFU的独立危险因素，见表2。
表 2 T2DM患者发生DFU的多因素分析Table 2. Multivariate analysis of DFU in patients with T2DM影响因素 β Wald P OR 95%CI DM病程（a） 0.017 0.193 0.660 1.017 （0.943～1.097） FINS（μU/mL） 0.054 1.372 0.241 1.055 （0.965～1.154） UACR（mg/g cr） 0.002 2.035 0.154 1.002 （0.999～1.006） Scr（mmol/L） –0.018 1.690 0.194 0.983 （0.957～1.009） NEUT（109/L） 0.795 3.389 0.066 2.214 （0.950～5.163） WBC（109/L） –0.419 1.258 0.262 0.658 （0.316～1.368） DD（μg/mL） 2.174 6.698 0.010* 8.796 （1.695～45.648） SBP（mmHg） 0.008 0.268 0.604 1.008 （0.978～1.039） *P < 0.05。 2.3 Spearman相关性分析
DFU患者的DM病程与年龄呈正相关，与FPG、2hPG水平呈负相关，见表3。
表 3 DFU患者的DM病程与年龄、FPG、2hPG水平的相关性Table 3. Correlation of diabetes course with age，FPG，and 2hPG level in DFU变量 rs P 年龄（岁） 0.454 < 0.001* FPG（mmol/L） –0.298 0.022* 2hPG（mmol/L） –0.313 0.019* *P < 0.05。 2.4 3组间比较
方差分析结果提示A1、A2、A3 3组的IL6、CRP、NEUT、WBC、2hPG、HDL-C不全相同，进一步利用Bonferroni方法行两两比较，发现：A1、A2这2组的IL-6、CRP均小于A3组，A1组的NEUT、WBC水平小于A3组，A1组的2hPG、HDL-C大于A2组，差异具有统计学意义（P < 0.05），见表4。
表 4 A1、A2、A3组间比较[（$ \bar x \pm s $）]Table 4. Comparison among groups A1，A2 and A3 [（$ \bar x \pm s $）]变量 A1（n = 22） A2（n = 31） A3组（n = 6） F P IL-6（pg/mL） 30.87±54.12# 52.99±91.79△ 184.45±178.50 3.725 0.034*，0.042，0.049 CRP（mg/L） 39.20±68.13# 46.85±59.20△ 134.25±22.27 4.151 0.024*，0.034，0.027 NEUT（×109/L） 4.79±4.31# 7.02±4.59 11.44±8.08 4.523 0.015*，0.014 WBC（×109/L） 7.66±4.55# 9.23±4.54 14.16±7.69 4.145 0.021*，0.017 2hPG（mmol/L） 16.35±5.65▲ 12.33±4.93 13.59±8.24 3.311 0.044*，0.039 HDL-C（mmol/L） 3.04±0.86▲ 2.75±0.66 2.47±0.43 6.746 0.002*，0.002 与 A3 组相比，#P < 0.05，△P < 0.05；与 A2 组相比，▲P < 0.05；*P < 0.05。 2.5 二元Logistic回归及ROC曲线分析
二元Logistic回归分析，结果提示DD能显著正向影响DFU（P < 0.5），见表5。
表 5 DD对DFU影响情况的二元Logistic回归分析Table 5. Binary Logistic regression analysis of DD's influence on DFU因素 B 标准误差 瓦尔德 P Exp（B） 95%IC 下限 上限 DD 2.306 0.663 12.100 0.001* 10.036 2.737 36.806 *P < 0.05。 以是否合并DFU为因变量，DD为自变量，绘制ROC曲线，结果显示DD诊断DFU的ROC曲线下面积为0.753（95%IC：0.660～0.847，P < 0.05），最大约登指数为0.404，对应的DD为0.36 μg/mL，灵敏度为77.6%，特异性为62.8%，见图1。
3. 讨论
DFU的发生是下肢远端神经病变、外周血管病变、足部畸形以及在此基础上合并感染的综合结果[6]。外科清创、减压、改善循环、控制感染是目前DFU的一线治疗方法[2]。对于患者，强调护理教育与自我检查[7]，而对于临床医生，识别高危足显得尤为重要。因此，寻找可能预测DFU发生和促进DFU进展的风险因素具有重要意义。
本研究中，DFU患者的病程较不合并DFU的T2DM患者长，且前者的NEUT、WBC、DD及收缩压值高于后者，说明较长的病程、NEUT、WBC、DD及收缩压是DF的危险因素。以往的研究发现[8-9]，DF的危险因素包括高龄、血糖控制不佳、病程长以及慢性肾病、视网膜病变等血管性疾病。另外，本研究还发现DFU患者的DM病程与年龄呈正相关关系，意味着年龄越大的T2DM患者DFU发病越晚，考虑与高龄患者拥有更长的DM病程相关。DM患者截肢以及死亡与DFU感染密切相关[8]，截肢患者的CRP、WBC等感染指标高于未截肢的DFU患者[10]。资料显示[11]脚趾收缩压的降低与DFU截肢后成功愈合有关，较大的收缩压变异性是T2DM患者DFU的危险因素[12]，说明收缩压水平与糖尿病性外周血管病变关系密切。
本研究中DFU患者的FINS、UACR、Scr高于单纯T2DM患者。由于FINS水平反应胰岛的功能状态，T2DM患者胰岛功能随着病程延长呈进行性下降趋势，所以，DFU患者的FINS水平往往高于不合并DFU的患者。DFU患者UACR水平高于非DFU患者的原因可能与前者合并糖尿病肾病的概率更大有关，而随着糖尿病肾病的进展，Scr水平也会逐渐升高。
本研究发现DD是DFU的重要危险因素，对DFU具有一定的诊断价值，这与洪桂清等人的研究结论一致[13]。DD是反应机体凝血与纤溶状态的重要指标，糖尿病患者容易合并动脉粥样硬化，周围动脉硬化、狭窄使局部血流速度减慢，甚至出现湍流状态，从而造成高凝状态，纤溶系统的激活使DD水平升高。这意味着DD的升高可以作为早期识别发生血管病变的T2DM患者，从而在早期针对性地制定个人足部保护策略，延缓DFU的发展。
Wagner分级是评估DFU病情及预后的重要方法，随着0～5级级别的递增，DFU的溃疡深度逐渐加深，感染情况也在逐渐加重。既往研究发现，Wagner 3～5级的DFU创面愈合更为困难[14]。本研究发现，随着Wagner分级的递增，IL-6、CRP、NEUT、WBC等反应机体感染的指标也在上升，而具有抗炎、抗氧化等作用的HDL-C水平下降。血清中IL-6的水平与DFU的愈合速率存在明显的负相关关系[15]。已有研究发现[16]HDL的低值增加DFU发生的风险，提示HDL是T2DM患者下肢血管病变的保护因素[17]，控制血脂异常可能会降低DFU的发病率。微环境中失调的炎症反应是造成DFU慢性伤口的重要原因[18] ，因此控制和调节炎症反应是治疗DFU的重要环节。出乎意料的是，Wagner分级似乎受血糖水平的影响不大，可能与本实验所纳入的样本量较少相关。
综上所述，对于具有较长病史的T2DM患者，应监测其血常规、血压特别是DD值，识别DFU高危足，为高危人群制定早期预防策略，同时对合并高血压的T2DM患者进行严格的收缩压水平控制并减少其波动性，定期进行足部检查及健康宣教，从而延缓DFU的发生。而对于已经合并DF的患者而言，应密切关注其IL-6、CRP、NEUT、WBC及HDL-C水平，提早进行护理、感染科、内外科多学科综合干预，延缓DF的进一步发展。本研究的局限性体现在样本量较少、未与健康人进行比较，因此未来有待于进一步进行更大规模、多中心的研究。
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表 1 2组间比较[（$\bar x \pm s $）/n（%）/M（P25，P75）]
Table 1. Comparison between 2 groups [（$\bar x \pm s $）/n（%）/M（P25，P75）]
项目 A组（n = 59） B组（n = 56） t/Z/χ2 P 年龄（岁） 61.51±12.70 58.93±9.18 –1.253 0.213 性别（男） 43（72.9） 34（60.7） 1.922 0.166 BMI（kg/m2） 24.10（21.87，26.2） 22.95（21.04，25.30） –1.925 0.054 DM病程（a） 10（7，19） 6.50（1.63，13.00） –2.725 0.006* FINS（μU/mL） 11.09（7.15，15.92） 8.05（5.25，12.30） –2.235 0.025* FPG（mmol/L） 9.07±3.53 7.02（5.47，10.52） –1.488 0.137 2hPG（mmol/L） 14.02±5.76 16.91±6.16 2.542 0.012* HbA1c（%） 9.41±2.02 8.35（7.10，10.45） –1.605 0.108 TG（mmol/L） 1.29（3.76，5.35） 2.04（1.37，3.10） –2.718 0.007* TC（mmol/L） 4.28（2.40，7.77） 5.01（4.15，6.41） –2.596 0.009* LDL-C（mmol/L） 2.72（2.26，3.36） 3.03（2.36，3.94） –1.902 0.057 HDL-C（mmol/L） 1.00±0.25 1.23±0.27 4.566 < 0.001* UACR（mg/g cr） 58.02（12.28，401.94） 7.19（5.04，16.14） –5.058 < 0.001* Scr（mmol/L） 81（69，100） 71.00（56.00，81.00） –3.294 0.001* ALT（U/L） 18（12，22） 21.00（15.00，34.00） –2.229 0.026* AST（U/L） 19（15，23） 19.00（17.25，26.00） –1.113 0.266 NEUT（×109/L） 4.86（3.03，7.99） 3.35±1.02 –4.205 < 0.001* WBC（×109/L） 7.59（5.94，10.14） 6.35±1.30 –3.125 0.002* DD（μg/mL） 0.66（0.37，1.23） 0.29（0.22，0.52） –4.341 < 0.001* SBP（mmHg） 131.36±21.11 122.86±16.87 –2.391 0.018* DBP（mmHg） 78.19±11.68 79.18±9.46 0.499 0.619 左脚ABI 1.13（1.00，1.20） 1.09±0.078 –0.762 0.446 右脚ABI 1.13±0.12 1.10±0.079 –1.045 0.300 内脏脂肪面积（cm2） 91.77±40.14 85.06±40.40 –0.693 0.490 *P < 0.05。 
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表 2 T2DM患者发生DFU的多因素分析
Table 2. Multivariate analysis of DFU in patients with T2DM
影响因素 β Wald P OR 95%CI DM病程（a） 0.017 0.193 0.660 1.017 （0.943～1.097） FINS（μU/mL） 0.054 1.372 0.241 1.055 （0.965～1.154） UACR（mg/g cr） 0.002 2.035 0.154 1.002 （0.999～1.006） Scr（mmol/L） –0.018 1.690 0.194 0.983 （0.957～1.009） NEUT（109/L） 0.795 3.389 0.066 2.214 （0.950～5.163） WBC（109/L） –0.419 1.258 0.262 0.658 （0.316～1.368） DD（μg/mL） 2.174 6.698 0.010* 8.796 （1.695～45.648） SBP（mmHg） 0.008 0.268 0.604 1.008 （0.978～1.039） *P < 0.05。
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表 3 DFU患者的DM病程与年龄、FPG、2hPG水平的相关性
Table 3. Correlation of diabetes course with age，FPG，and 2hPG level in DFU
变量 rs P 年龄（岁） 0.454 < 0.001* FPG（mmol/L） –0.298 0.022* 2hPG（mmol/L） –0.313 0.019* *P < 0.05。
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表 4 A1、A2、A3组间比较[（$ \bar x \pm s $）]
Table 4. Comparison among groups A1，A2 and A3 [（$ \bar x \pm s $）]
变量 A1（n = 22） A2（n = 31） A3组（n = 6） F P IL-6（pg/mL） 30.87±54.12# 52.99±91.79△ 184.45±178.50 3.725 0.034*，0.042，0.049 CRP（mg/L） 39.20±68.13# 46.85±59.20△ 134.25±22.27 4.151 0.024*，0.034，0.027 NEUT（×109/L） 4.79±4.31# 7.02±4.59 11.44±8.08 4.523 0.015*，0.014 WBC（×109/L） 7.66±4.55# 9.23±4.54 14.16±7.69 4.145 0.021*，0.017 2hPG（mmol/L） 16.35±5.65▲ 12.33±4.93 13.59±8.24 3.311 0.044*，0.039 HDL-C（mmol/L） 3.04±0.86▲ 2.75±0.66 2.47±0.43 6.746 0.002*，0.002 与 A3 组相比，#P < 0.05，△P < 0.05；与 A2 组相比，▲P < 0.05；*P < 0.05。
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表 5 DD对DFU影响情况的二元Logistic回归分析
Table 5. Binary Logistic regression analysis of DD's influence on DFU
因素 B 标准误差 瓦尔德 P Exp（B） 95%IC 下限 上限 DD 2.306 0.663 12.100 0.001* 10.036 2.737 36.806 *P < 0.05。
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