Exploratory Study on the Ultrasound Characteristics of the Vagus Nerve in a Healthy Han Population in a Hospital in Qujing, Yunnan
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摘要:
目的 探索云南曲靖地区某医院健康人群迷走神经的横截面积（CSA）的特点及与人口统计学特征的相关性。 方法 收集2022年9月至2023年3月云南曲靖地区某医院201例健康志愿者的迷走神经进行高分辨率神经超声检查。通过迷走神经横向扫描测量CSA，评估迷走神经 CSA与年龄、体重指数（BMI）、性别的相关性。 结果 双侧迷走神经的平均CSA分别为1.9 mm2（右）和1.3 mm2（左）。右侧的平均迷走神经 CSA明显大于左侧（P < 0.001）。高年龄组（ > 50岁）人群的右侧迷走神经平均CSA显著高于低年龄组（≤50岁）人群（P = 0.0142 ）。但BMI指数 > 24 kg/m2组人群与≤24 kg/m2组人群右侧迷走神经平均CSA无统计学差异（P =0.0852 ）。左侧迷走神经平均CSA在不同年龄组和不同BMI组差异无统计学意义（P > 0.05），但男性组双侧迷走神经平均CSA均大于女性组，差异有统计学差异（P < 0.05）。相关性分析进一步证实右侧迷走神经平均CSA与年龄存在负相关（r = -0.17， P =0.0139 ）。多元线性回归模型提示年龄（P = 0.007）和性别（P = 0.001）为右侧迷走神经平均CSA的独立影响因素。结论 云南曲靖地区健康人群迷走神经CSA右侧明显大于左侧，男性也明显大于女性。随年龄的增长，迷走神经逐渐变细。 Abstract:Objective To explore the characteristics of the cross-sectional area （CSA） of the vagus nerve in a healthy population in Qujing, Yunnan, and its correlation with demographic characteristics. Methods High-resolution nerve ultrasound examinations were conducted on the vagus nerve of 201 healthy volunteers from a hospital in Qujing, Yunnan from September 2022 to March 2023. The CSA was measured through transverse scans of the vagus nerve. The correlation of vagus nerve CSA with age, body mass index （BMI）, and gender was assessed. Results The mean CSA of the bilateral VN were 1.9 mm2 （right） and 1.3 mm2 （left）, respectively. The average CSA of the right vagus nerve was significantly greater than that of the left （P < 0.001）. In the high-age group （ > 50 years）, the average CSA of the right vagus nerve was significantly higher than that of the low-age group （≤50 years） （P = 0.0142 ）. However, there was no statistically significant difference in the average CSA of the right vagus nerve between the BMI > 24 kg/m2 group and the ≤24 kg/m2 group （P =0.0852 ）. The average CSA of the left vagus nerve showed no statistically significant differences across different age groups and BMI groups （P > 0.05）, but the average CSA of the bilateral vagus nerve in the male group was greater than that in the female group, with a statistically significant difference （P < 0.05）. Correlation analysis further confirmed a negative correlation between the average CSA of the right vagus nerve and age （r = -0.17, P =0.0139 ）. Multiple linear regression models indicated that age （P = 0.007） and gender （P = 0.001） were independent influencing factors for the average CSA of the right vagus nerve.Conclusion In the healthy population of Qujing, Yunnan, the CSA of the right vagus nerve is significantly greater than that of the left, and males also exhibit a significantly greater CSA than females. With increasing age, the vagus nerve gradually becomes thinner. -
Key words:
- Ultrasonography /
- Vagus nerve /
- CSA /
- Healthy population /
- Normal values
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在过去的十年中，高分辨率超声成为研究周围神经的新工具[1]。现代超声检查机能够对神经和邻近结构进行实时的高保真成像，同时患者无不适或辐射暴露[2]。高频（大于12～15 MHz）超声探头在周围神经的超声诊断中发挥了重要作用[3]。神经横截面积（cross-sectional area，CSA）是超声评价周围神经最常用的参数，目前关于上肢神经和下肢神经的正常参考值范围较多[4−6]，但对颅神经超声正常参考值的研究较少，尤其是对于迷走神经[7]。目前仅少数国外超声实验室系统地报道了健康人群迷走神经CSA的参考值，且不同人群存在较大异质性（2.0 ～5.0 mm2）[8−10]。迷走神经超声在糖尿病周围神经病变（diabetic peripheral neuropathy，DPN）[9]，慢性炎性脱髓鞘性多发性神经病变[10- 11]，多灶性运动神经病[12]，腓骨肌萎缩症1A型[10]，腓骨肌萎缩症1B型[13]，肌萎缩性偏侧硬化症[14-15]，帕金森病[16]，家族性转甲状腺素蛋白淀粉样变神经病（transthyretin familial amyloid polyneuropathy，TTR-FAP）[17]等疾病中已有相关报道，而确定周围神经CSA的正常值对区分其病理状态具有重要意义，但目前国内尚缺乏通过超声系统研究中国人群中正常迷走神经CSA特点。因此，本研究通过高分辨率超声成像（high-resolution ultrasound，HRUS）评估云南曲靖地区健康人群迷走神经CSA特点及其与年龄、性别、体重指数（body mass index，BMI）等指数的相关性。
1. 资料与方法
1.1 研究对象
本研究共纳入2022年9月至2023年3月期间曲靖市第一人民医院体检的201例健康受试者（102例女性和99例男性），中位年龄为47岁（15～92岁），中位身高和体重分别为163 cm（156～170 cm）和60 kg（53～68 kg）。纳入标准[8−10]：（1）年龄≥15周岁的汉族人群；（2）生活在曲靖地区时间超过5年；（3）不伴肢体麻木、力弱及明确诊断的周围神经系统疾病；（4）不伴糖尿病、血管炎、肿瘤等可能损伤周围神经的系统性疾病或特殊药物。排除标准为[8−10]：（1）皮肤麻木或感觉异常；（2）肌肉萎缩或无力；（3）周围神经系统其他疾病；（4）其他器官慢性疾病（如心脏、脑、眼、或肾）。
本研究经云南省曲靖市第一人民医院伦理委员会审查批准[2022-085（科）-02]，所有受试者均已签署参与该研究的书面知情同意书。
1.2 迷走神经高分辨率超声
应用美国飞利浦成像系统（EPIQ7，Bothell，WA，美国；探头L18-5）的18 MHz高分辨率超声探头对201例受试者进行测量和记录。所有受试者均为仰卧位，探头横置于颈侧，并在颈内静脉与颈总动脉之间的颈动脉鞘内识别出迷走神经。通过追踪神经的高回声边缘，在甲状腺峡部水平测量双侧迷走神经的CSA，见图1。对每个参与者共测量3次CSA取平均值进行统计分析。
图 1 不同亚组迷走神经CSA测量的超声横截面示例A：同一健康受试者右侧迷走神经横截面图像；B：两个不同性别但年龄和BMI相同的受试者的迷走神经横截面图像（男性受试者）；C：两个不同年龄但性别和BMI相同的受试者迷走神经横截面图像（≤50岁组）；D：同一健康受试者左侧迷走神经横截面图像；E：两个不同性别但年龄和BMI相同的受试者的迷走神经横截面图像（女性受试者）；F：两个不同年龄但性别和BMI相同的受试者迷走神经横截面图像（> 50岁组）。Figure 1. Ultrasound cross-sectional examples of vagal nerve CSA measurements in different subgroups.1.3 统计学分析
采用SPSS 24.0统计软件（IBM，Armonk，NY，美国）对数据进行分析，Graphpad-Prism 8.0（GraphPad软件，San Diego，CA，美国）软件进行绘图。对于连续变量，采用中位数（四分位数）或平均值（标准差）表示。分类数据以百分比表示，并采用卡方检验或精确概率检验进行比较。计量资料均进行正态性检验，如符合正态分布，则采用t检验；如不符合正态分布，计量资料采用Mann-Whitney U非参数检验。迷走神经CSA呈近似正态分布（通过单样本K-S检验进行评估），因此对年龄、性别、BMI指数等数据采用t检验。采用Pearson相关性分析来检验迷走神经CSA与人口统计学参数之间的相关性，并对右侧迷走神经CSA相关变量进行多元线性回归分析。所有分析均计算双侧P值，P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 健康人群迷走神经CSA
双侧迷走神经平均CSA分别为1.9 mm2（右）和1.3 mm2（左），右侧迷走神经平均CSA明显大于左侧（P < 0.001），见表1和图2A。由于平均迷走神经CSA在左右侧存在显著差异（P < 0.01），本研究对左右侧迷走神经CSA数据分别进行分析。在年龄方面，以50岁为界，将研究者分为高年龄及低年龄两组（ > 50岁和≤50岁）。低年龄组左右侧迷走神经平均CSA分别为1.3 mm2和2.0 mm2，高年龄组为1.3 mm2和1.8 mm2，低年龄组右侧迷走神经CSA显著大于高年龄组（P =
0.0142 ），见图2B。但两组左侧迷走神经CSA差异无统计学意义（P =0.6876 ），见表2。在性别方面，男性和女性组左侧迷走神经平均CSA分别为1.4 mm2和1.2 mm2，右侧迷走神经平均CSA分别为2.1 mm2和1.8 mm2，男性组左侧（P =0.0037 ）和右侧（P =0.0011 ）平均CSA均显著大于女性组，见图2C和表2。在BMI指数方面，以24 kg/m2为界，将受试者分为BMI > 24 kg/m2组和BMI≤24 kg/m2组，两组右侧迷走神经平均CSA分别为2.0 mm2（BMI > 24 kg/m2组）和1.9 mm2（BMI≤24 kg/m2组），左侧迷走神经平均CSA分别为1.3 mm2（BMI > 24 kg/m2组）和1.3 mm2（BMI≤24 kg/m2组），但两组在右侧（P =0.0852 ）和左侧（P = 0.608）迷走神经平均CSA均无统计学差异（P > 0.05），见图2D和表2。表 1 201例健康受试者的人口统计学特征和迷走神经CSA[n（%）/M （Q1，Q3）/（$ \bar x \pm s $）]Table 1. Demographic characteristics and vagus nerve CSA of 201 healthy subjects[n （%）/M （Q1，Q3）/（$ \bar x \pm s $）]人口学特征及迷走神经CSA 健康人群 男性 99 （49.2） 年龄（岁） 47 （15，92） 身高（cm） 163 （156，170） 体重（kg） 60 （53，68） BMI指数（kg/m2） 22.6 （20.2，24.9） 右侧迷走神经CSA（mm2） 1.9 ± 0.6 左侧迷走神经CSA（mm2） 1.3 ± 0.5 
图 2 各亚组健康受试者迷走神经CSA比较A：左右两侧亚组比较；B：不同年龄亚组比较；C：不同性别亚组比较；D：不同BMI亚组比较；*P < 0.05；**P < 0.01；***P < 0.001。Figure 2. The VN CSA in healthy individuals and subgroups including gender，age and BMI表 2 左右侧迷走神经CSA亚组间比较（$ \bar x \pm s $）Table 2. Comparison of CSA subgroups of the left and right vagus nerves （$ \bar x \pm s $）项目 右侧迷走神经
CSA （mm2）左侧迷走神经
CSA （mm2）≤ 50岁组（n = 117） 2.0 ± 0.7 1.3 ± 0.4 > 50岁组（n = 84） 1.8 ± 0.5 1.3 ± 0.5 t 2.474 0.4027 P 0.0142 *0.6876 BMI ≤ 24 kg/m2组（n = 137） 1.9 ± 0.6 1.3 ± 0.4 BMI > 24 kg/m2组（n = 63） 2.0 ± 0.5 1.3 ± 0.5 t 1.730 0.5137 P 0.0852 0.6080 女性组（n = 102） 1.8 ± 0.6 1.2 ± 0.4 男性组（n = 99） 2.1 ± 0.6 1.4 ± 0.5 t 3.322 2.938 P 0.0011 *0.0037 **P < 0.05。 2.2 迷走神经CSA与人口统计学参数的相关性
人口统计学参数和右侧迷走神经CSA的相关性分析发现，右侧迷走神经CSA与年龄（r = -0.17，P =
0.0139 ）和男性组年龄（r = -0.2497 ，P =0.0127 ）之间均存在显著负相关，见图3A和3C；但右侧迷走神经CSA与BMI指数（r = 0.04，P =0.5348 ）、女性组年龄（r = -0.1224 ，P =0.2205 ）均无相关性，见图3B和3D。 多元线性回归分析显示年龄（P = 0.007）和性别（P = 0.001）为右侧迷走神经CSA的独立影响因素，见表3。
图 3 人口统计学参数与右侧迷走神经CSA之间的相关性分析A：年龄与右侧迷走神经CSA呈负相关；B：BMI指数与右侧迷走神经CSA无相关性；C：男性组年龄与右侧迷走神经CSA呈负相关；D：女性组年龄与右侧迷走神经CSA无相关性；*P < 0.05。Figure 3. Correlations between demographic parameters and VN CSA on right side表 3 右侧迷走神经CSA相关变量的多元线性回归模型Table 3. Multiple linear regression model for variables associated with VN CSA on right side变量 B 95%CI P 年龄 −0.192 （−0.012，−0.002） 0.007* 性别 0.228 （0.111，0.44） 0.001* BMI指数 0.049 （−0.018，0.037） 0.491 *P < 0.05。 3. 讨论
HRUS是一种诊断周围神经系统疾病的新工具。CSA是超声评估周围神经疾病的主要参数。在DPN中，迷走神经CSA提示存在一定程度的迷走神经萎缩，对DPN的诊断具有一定意义[9]。而在既往笔者对TTR-FAP患者的[9]迷走神经超声研究中发现迷走神经CSA可能与自主神经功能障碍严重程度存在相关性[17]。因此，迷走神经HRUS可能成为诊断及监测周围神经病，尤其是伴自主神经功能障碍患者的重要工具之一。
本研究中迷走神经是在甲状腺峡部水平测量，在甲状腺水平对迷走神经的高回声边缘能较好识别且具有较好一致性[18]。本研究结果显示，中国滇东北地区健康人群左右侧平均迷走神经CSA分别为1.3 mm2和1.9 mm2，这与另一项迷走神经的研究结果一致[10]。美国健康人群的迷走神经平均CSA正常值为5 mm2[10]，亚洲健康人群平均迷走神经CSA约为1～2.5 mm2[9]，可能因为美国主要是白种人，通常比中国人群更高、更重[19- 20]。不同人群的正中神经CSA存在显著性差异[21]，表明建立中国健康人群的迷走神经CSA正常值是有必要的。
解剖学上，健康人群迷走神经左右两侧的形态不对称，右侧粗于左侧[22]，在本研究中得到进一步证实。这可能是双侧迷走神经支配不对称腹部脏器的结果，右侧迷走神经主要支配小肠和结肠，形成胃后丛，终止于腹侧丛。左侧迷走神经向胃、肝脏和十二指肠上部发出分支[23]，但右侧迷走神经也发出分支形成胃前神经丛。因此，右侧迷走神经分支更多一定程度上解释了右侧迷走神经粗于左侧，因为它涉及的迷走神经比左侧迷走神经多[22]。Tagliafico等[24]认为，大部分相同解剖部位的神经，如上下肢神经，双侧的差异性较小，因此建议用对侧神经CSA作为内对照。但对迷走神经，右侧迷走神经CSA明显大于左侧，因此双侧迷走神经均需要确定各自的参考范围。
本研究发现右侧迷走神经CSA与年龄呈负相关，可能与年龄依赖性轴突变性有关，这与国外健康人群迷走神经超声研究结果一致[18]，表明健康人群迷走神经CSA的参考值应该考虑年龄差异[18]。本研究首次明确男性迷走神经较女性更粗，类似结果在健康男女人群桡神经、坐骨神经、胫神经等神经中也同样存在[4- 5，25]，提示临床医生应该关注迷走神经的性别差异。
本研究未发现迷走神经CSA与BMI存在相关性，这与Pelz 等[18]在国外健康人群的迷走超声研究结果一致，表明BMI对临床实践中迷走神经CSA测量的影响较小。虽然一些观察性研究[26]发现四肢周围神经CSA与身高、体重、BMI存在弱相关性，但四肢神经近端部位CSA与BMI指数的相关性更小，解剖学特点部分解释了迷走神经与四肢神经在BMI上的差异。
本研究未发现左侧迷走神经CSA在不同年龄组和BMI组之间的差异，可能是因为左侧迷走神经较右侧更细，且由于测量精度的原因导致记录到的迷走神经CSA值较小，所以差异不显著。但有趣的是，男性左右两侧迷走神经平均CSA均大于女性。因此，表明迷走神经CSA的性别特异性。本研究为曲靖地区迷走神经的研究提供了一个起点，虽然不能完全代表整个地区，但它可以为后续更广泛的研究提供参考和基础数据。
同时，本研究也存在一定的局限性：（1）由于仅纳入曲靖第一人民医院的汉族健康人群，故本研究得出的结论可能仅适用于滇东北地区汉族人群，尽管样本量有限，但本研究发现正常人群迷走神经超声的一些重要线索并对其影响因素进行了初步的探索。未来的研究需要通过随机化分层抽样、涵盖更多地区、更广的年龄范围及更多的民族进一步建立中国健康人群的迷走神经CSA参考范围；（2）除了CSA的测量外，没有其他的超声参数，如神经回声、血流情况等，但由于这些变量都是主观的，因此定量评价上存在困难。
综上所述，本研究提供了云南曲靖地区健康汉族人群迷走神经的CSA参考值。右侧迷走神经CSA明显大于左侧，男性迷走神经CSA大于女性，迷走神经CSA与年龄呈负相关。总之，高分辨率神经超声测量迷走神经CSA时，应考虑性别和年龄因素。
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图 1 不同亚组迷走神经CSA测量的超声横截面示例
A：同一健康受试者右侧迷走神经横截面图像；B：两个不同性别但年龄和BMI相同的受试者的迷走神经横截面图像（男性受试者）；C：两个不同年龄但性别和BMI相同的受试者迷走神经横截面图像（≤50岁组）；D：同一健康受试者左侧迷走神经横截面图像；E：两个不同性别但年龄和BMI相同的受试者的迷走神经横截面图像（女性受试者）；F：两个不同年龄但性别和BMI相同的受试者迷走神经横截面图像（> 50岁组）。
Figure 1. Ultrasound cross-sectional examples of vagal nerve CSA measurements in different subgroups.
图 2 各亚组健康受试者迷走神经CSA比较
A：左右两侧亚组比较；B：不同年龄亚组比较；C：不同性别亚组比较；D：不同BMI亚组比较；*P < 0.05；**P < 0.01；***P < 0.001。
Figure 2. The VN CSA in healthy individuals and subgroups including gender，age and BMI
图 3 人口统计学参数与右侧迷走神经CSA之间的相关性分析
A：年龄与右侧迷走神经CSA呈负相关；B：BMI指数与右侧迷走神经CSA无相关性；C：男性组年龄与右侧迷走神经CSA呈负相关；D：女性组年龄与右侧迷走神经CSA无相关性；*P < 0.05。
Figure 3. Correlations between demographic parameters and VN CSA on right side
表 1 201例健康受试者的人口统计学特征和迷走神经CSA[n（%）/M （Q1，Q3）/（$ \bar x \pm s $）]
Table 1. Demographic characteristics and vagus nerve CSA of 201 healthy subjects[n （%）/M （Q1，Q3）/（$ \bar x \pm s $）]
人口学特征及迷走神经CSA 健康人群 男性 99 （49.2） 年龄（岁） 47 （15，92） 身高（cm） 163 （156，170） 体重（kg） 60 （53，68） BMI指数（kg/m2） 22.6 （20.2，24.9） 右侧迷走神经CSA（mm2） 1.9 ± 0.6 左侧迷走神经CSA（mm2） 1.3 ± 0.5 
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表 2 左右侧迷走神经CSA亚组间比较（$ \bar x \pm s $）
Table 2. Comparison of CSA subgroups of the left and right vagus nerves （$ \bar x \pm s $）
项目 右侧迷走神经
CSA （mm2）左侧迷走神经
CSA （mm2）≤ 50岁组（n = 117） 2.0 ± 0.7 1.3 ± 0.4 > 50岁组（n = 84） 1.8 ± 0.5 1.3 ± 0.5 t 2.474 0.4027 P 0.0142 *0.6876 BMI ≤ 24 kg/m2组（n = 137） 1.9 ± 0.6 1.3 ± 0.4 BMI > 24 kg/m2组（n = 63） 2.0 ± 0.5 1.3 ± 0.5 t 1.730 0.5137 P 0.0852 0.6080 女性组（n = 102） 1.8 ± 0.6 1.2 ± 0.4 男性组（n = 99） 2.1 ± 0.6 1.4 ± 0.5 t 3.322 2.938 P 0.0011 *0.0037 **P < 0.05。
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表 3 右侧迷走神经CSA相关变量的多元线性回归模型
Table 3. Multiple linear regression model for variables associated with VN CSA on right side
变量 B 95%CI P 年龄 −0.192 （−0.012，−0.002） 0.007* 性别 0.228 （0.111，0.44） 0.001* BMI指数 0.049 （−0.018，0.037） 0.491 *P < 0.05。
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