Correlation between Epidermal Growth Factor Gene Polymorphisms and Non-small Cell Lung Cancer
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摘要:
目的 探讨云南汉族人群中表皮生长因子（epidermal growth factor，EGF）基因单核苷酸多态性（single nucleotide polymorphisms，SNPs）位点 rs11569017（A>T）、rs2237051 （A>G）、rs3733625 （C>T）以及rs4444903 （A>G）与非小细胞肺癌（non-small cell lung cancer，NSCLC）的相关性。 方法 选取2022年1月至2023年12月云南地区439例NSCLC患者作为病例组，520例健康者为对照组，采用TaqMan探针对EGF基因的4个SNP位点进行基因分型，分析其等位基因、基因型、遗传模式及单倍型在NSCLC组与对照组间分布频率的差异，并对NSCLC病理类型、临床分期进行分层分析。 结果 rs2237051位点等位基因（P = 0.011）和基因型（P = 0.042）频率在SCC组与对照组有差异，其中A等位基因在SCC组中的频率低于对照组（OR = 0.71，95%CI 0.54～1.85）。经Bonferroni校正后等位基因和基因型在两组间无差异（P > 0.0125 ）。在逻辑累加模式下，rs2237051位点2G/G+A/G基因型与SCC的发生风险相关（P = 0.01；OR = 1.42，95%CI 1.08～1.86），但经Bonferroni校正过后差异无统计学意义（P >0.0125 ）。单倍型rs11569017-rs2237051-rs3733625-rs4444903在两组间的频率分布无差异（P >0.0125 ）。分层分析显示各基因位点与不同临床分期无显著相关性（P >0.0125 ）。结论 在云南汉族人群中，携带EGF基因rs2237051-A等位基因的个体与肺鳞癌的发生风险降低相关，但需进一步实验明确其效应。 Abstract:Objective To investigate the correlation between single nucleotide polymorphisms （SNPs） of the EGF gene, including rs11569017 （A>T）, rs2237051 （A>G）, rs3733625 （C>T）, and rs4444903 （A>G）, and the risk of non-small cell lung cancer （NSCLC） in a Han population of Yunnan. Methods A total of 439 patients with NSCLC and 520 healthy controls were recruited in Yunnan Province between January 2022 and December 2023. Genotyping of four SNP loci in the EGF gene was performed using TaqMan probes, followed by analysis of allele, genotype, genetic model, and haplotype distribution frequencies between NSCLC and control groups. Stratified analyses were further conducted based on NSCLC pathological types and clinical stages. Results The rs2237051 locus showed significant differences in allele （P = 0.011） and genotype （P = 0.042） frequencies between the squamous cell carcinoma （SCC） group and the control group. The frequency of the A allele was lower in the SCC group than in the control group （OR = 0.71, 95%CI 0.54～1.85）, but there was no difference after Bonferroni correction （P > 0.0125 ）. Under the log-additive model, the rs2237051-2G/G + A/G genotype was associated with an increased risk of SCC （P = 0.01; OR = 1.42, 95%CI 1.08～1.86）. However, the association lost statistical significance after Bonferroni correction （P >0.0125 ）. The haplotype rs11569017-rs2237051-rs3733625-rs4444903 has no difference between the two groups （P >0.0125 ）. The stratified analysis revealed no significant associations between the genetic loci and different disease stages （P >0.0125 ）.Conclusion In the Yunnan Han population, the individuals carrying the rs2237051-A allele of the EGF gene have a significantly lower risk of squamous lung cancer, but further functional experiments are needed to verify the protective mechanism. -
图 1 EGF基因的4个SNP位点测序图
A：rs11569017测序峰图；B：rs2237051测序峰图；C：rs3733625测序峰图；D：rs4444903测序峰图。
Figure 1. Sequencing of 4 SNPs in EGF gene
表 1 研究参与者的临床特征[（$\bar x \pm s $）/n （%）]
Table 1. Clinical characteristics of study participants [（$\bar x \pm s $）/n （%）]
资料特征 NSCLC组 对照组 t/χ2 P 人数（n） 439 520 年龄（岁） 55.62 ± 10.76 56.27 ± 9.68 0.986 0.324 性别 0.004 0.947 男 293（66.7） 346（66.5） 女 146（33.3） 174（33.5） 病理分型 鳞癌（SCC） 144 （30.8） − − 腺癌（AC） 265 （60.4） − − 其他 30 （6.8） 临床分期 Ⅰ期 + Ⅱ期 172 （39.2） − − Ⅲ期 + Ⅳ期 267 （60.8） − − 
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表 2 引物序列
Table 2. Primer sequences
SNPs Sequence （5'-3'） Product Length （bp） Tm （℃） rs11569017 F TGGAACTGCTTGGTGTTCGT 324 60 R GGGCTTGGAGCTTAAGACTGT 60 rs2237051 F CCTCATGCCACTATGCTCCC 433 60 R TGCAGATTCCAGCCAAGGAA 59 rs3733625 F TCAATGCCTGGAGACAGATACG 521 60 R AGAAACTCCGAAGCCTCCTGT 61 rs4444903 F TCGCATTTGCAAACAGAGGC 250 60 R GCTCTGGCTGACTTCACTGT 60
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表 3 EGF基因4个SNP位点在NSCLC组和对照组间等位基因和基因型频率分布 [n（%）]
Table 3. The distribution of allele and genotype frequencies of four SNPs in EGF gene between NSCLC and control groups [n（%）]
SNPs 等位基因/基因型 对照组 NSCLC组 OR （95%CI） χ2 P rs11569017 A 814 （78.3） 696 （79.3） 1.06 （0.85～1.33） 0.285 0.593 T 226 （21.7） 182 （20.7） AA 323 （62.1） 284 （64.7） 1.149 0.563 AT 168 （32.3） 128 （29.2） TT 29 （5.6） 27 （6.1） rs2237051 A 714 （68.7） 581 （66.2） 0.89 （0.74～1.10） 1.336 0.247 G 326 （31.3） 297 （33.8） AA 245 （47.1） 192 （43.7） 1.337 0.512 AG 224 （43.1） 197 （44.9） GG 51 （9.8） 50 （11.4） rs3733625 C 188 （18.1） 133 （15.1） 0.81 （0.64～1.03） 2.931 0.086 T 852 （81.9） 745 （84.9） CC 23 （4.4） 10 （2.3） 3.872 0.144 CT 142 （27.3） 113 （25.7） TT 355 （68.3） 316 （72.0） rs4444903 A 329 （31.6） 276 （31.4） 0.99 （0.82～1.20） 0.009 0.925 G 711 （68.4） 602 （68.6） AA 50 （9.6） 47 （10.7） 0.762 0.683 AG 229 （44.1） 182 （41.5） GG 241 （46.3） 210 （47.8）
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表 4 EGF基因4个SNP位点在NSCLC组和对照组相关性的遗传模式分析 [n（%）]
Table 4. The inheritance analysis of four SNPs in EGF gene between NSCLC and control groups [n（%）]
SNPs 遗传模式 基因型 对照组 NSCLC组 OR （95% CI） P AIC BIC rs11569017 共显性 A/A 323 （62.1） 284 （64.7） 1 0.563 1327.5 1342.1 A/T 168 （32.3） 128 （29.2） 0.87 （0.66～1.15） T/T 29 （5.6） 27 （6.2） 1.06 （0.61～1.83） 显性 A/A 323 （62.1） 284 （64.7） 1 0.409 1325.9 1335.7 A/T-T/T 197 （37.9） 155 （35.3） 0.89 （0.69～1.17） 隐性 A/A-A/T 491 （94.4） 412 （93.8） 1 0.706 1326.5 1336.2 T/T 29 （5.6） 27 （6.2） 1.11 （0.65～1.90） 超显性 A/A-T/T 352 （67.7） 311 （70.8） 1 0.293 1325.5 1335.2 A/T 168 （32.3） 128 （29.2） 0.86 （0.65～1.14） 逻辑累加 --- --- --- 0.95 （0.77～1.17） 0.607 1326.3 1336.1 rs2237051 共显性 A/A 245 （47.1） 192 （43.7） 1 0.512 1327.3 1341.9 A/G 224 （43.1） 197 （44.9） 1.12 （0.86～1.47） G/G 51 （9.8） 50 （11.4） 1.25 （0.81～1.93） 显性 A/A 245 （47.1） 192 （43.7） 1 0.295 1325.5 1335.2 A/G-G/G 275 （52.9） 247 （56.3） 1.15 （0.89～1.48） 隐性 A/A-A/G 469 （90.2） 389 （88.6） 1 0.427 1326 1335.7 G/G 51 （9.8） 50 （11.4） 1.18 （0.78～1.79） 超显性 A/A-G/G 296 （56.9） 242 （55.1） 1 0.576 1326.3 1336 A/G 224 （43.1） 197 （44.9） 1.08 （0.83～1.39） 逻辑累加 --- --- --- 1.12 （0.92～1.36） 0.25 1325.3 1335 rs3733625 共显性 T/T 355 （68.3） 316 （72） 1 0.144 1324.6 1339.2 C/T 142 （27.3） 113 （25.7） 0.89 （0.67～1.19） C/C 23 （4.4） 10 （2.3） 0.49 （0.23～1.04） 显性 T/T 355 （68.3） 316 （72） 1 0.211 1325 1334.8 C/T-C/C 165 （31.7） 123 （28） 0.84 （0.63～1.11） 隐性 T/T-C/T 497 （95.6） 429 （97.7） 1 0.069 1323.2 1332.9 C/C 23 （4.4） 10 （2.3） 0.50 （0.24～1.07） 超显性 T/T-C/C 378 （72.7） 326 （74.3） 1 0.584 1326.3 1336 C/T 142 （27.3） 113 （25.7） 0.92 （0.69～1.23） 逻辑累加 --- --- --- 0.82 （0.64～1.04） 0.089 1323.8 1333.5 rs4444903 共显性 G/G 241 （46.4） 210 （47.8） 1 0.683 1327.8 1342.4 A/G 229 （44） 182 （41.5） 0.91 （0.70～1.19） A/A 50 （9.6） 47 （10.7） 1.08 （0.70～1.67） 显性 G/G 241 （46.4） 210 （47.8） 1 0.645 1326.4 1336.1 A/G-A/A 279 （53.6） 229 （52.2） 0.94 （0.73～1.21） 隐性 G/G-A/G 470 （90.4） 392 （89.3） 1 0.577 1326.3 1336 A/A 50 （9.6） 47 （10.7） 1.13 （0.74～1.72） 超显性 G/G-A/A 291 （56） 257 （58.5） 1 0.421 1326 1335.7 A/G 229 （44） 182 （41.5） 0.90 （0.70～1.16） 逻辑累加 --- --- --- 0.99 （0.82～1.20） 0.932 1326.6 1336.3
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表 5 EGF基因中4个SNP位点在AC组、SCC组和对照组间等位基因和基因型分布频率[n（%）]
Table 5. The distribution frequencies of alleles and genotypes of four SNPs in EGF gene among AC，SCC and control groups [n（%）]
SNPs 等位基因/
基因型对照组 AC组 SCC组 AC组vs对照组 SCC组vs对照组 OR （95%CI） χ2 P OR （95%CI） χ2 P rs11569017 A 814 （78.3） 414 （78.1） 229 （79.5） 0.99 （0.77～1.28） 0.005 0.944 1.08 （0.78～1.48） 0.207 0.649 T 226 （21.7） 116 （21.9） 59 （20.5） AA 323 （62.1） 168 （63.4） 92 （63.9） 1.237 0.539 0.203 0.904 AT 168 （32.3） 78 （29.4） 45 （31.3） TT 29 （5.6） 19 （7.2） 7 （4.8） rs2237051 A 714 （68.7） 369 （69.6） 175 （60.8） 1.05 （0.84～1.31） 0.154 0.695 0.71 （0.54～1.85） 6.344 0.011 G 326 （31.3） 161 （30.4） 113 （39.2） AA 245 （47.1） 128 （48.3） 53 （36.8） 0.163 0.922 6.339 0.042 AG 224 （43.1） 113 （42.6） 69 （47.9） GG 51 （9.8） 24 （9.1） 22 （15.3） rs3733625 C 188 （18.1） 88 （16.6） 39 （13.5） 0.90 （0.68～1.19） 0.526 0.468 0.71 （0.49～1.02） 3.274 0.07 T 852 （81.9） 442 （83.4） 249 （86.5） CC 23 （4.4） 8 （3.0） 2 （1.4） 0.938 0.626 3.729 0.155 CT 142 （27.3） 72 （27.2） 35 （24.3） TT 355 （68.3） 185 （69.8） 107 （74.3） rs4444903 A 329 （31.6） 151 （28.5） 103 （35.8） 0.86 （0.68～1.08） 1.635 0.201 1.20 （0.92～1.59） 1.752 0.186 G 711 （68.4） 379 （71.5） 185 （64.2） AA 50 （9.6） 25 （9.4） 20 （13.9） 2.824 0.244 2.349 0.309 AG 229 （44.1） 101 （38.1） 63 （43.7） GG 241 （46.3） 139 （52.5） 61 （42.4）
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表 6 EGF基因中4个SNP位点在AC组、SCC组和对照组的遗传模式分析 [n（%）]
Table 6. The inheritance analysis of four SNPs in EGF gene between AC，SCC and control groups [n（%）]
SNPs 遗传模式 基因型 对照组 AC组 SCC组 AC组vs对照组 SCC组vs对照组 OR （95%CI） P AIC BIC OR （95%CI） P AIC BIC rs11569017 共显性 A/A 323 （62.1） 168 （63.4） 92 （63.9） 1 0.539 1008.7 1022.7 1 0.904 700.2 713.7 A/T 168 （32.3） 78 （29.4） 45 （31.2） 0.89 （0.64～1.24） 0.94 （0.63～1.41） T/T 29 （5.6） 19 （7.2） 7 （4.9） 1.26 （0.69～2.31） 0.85 （0.36～2.00） 显性 A/A 323 （62.1） 168 （63.4） 92 （63.9） 1 0.726 1007.8 1017.1 1 0.697 698.3 707.3 A/T-T/T 197 （37.9） 97 （36.6） 52 （36.1） 0.95 （0.70～1.29） 0.93 （0.63～1.36） 隐性 A/A-A/T 491 （94.4） 246 （92.8） 137 （95.1） 1 0.378 1007.1 1016.5 1 0.737 698.3 707.3 T/T 29 （5.6） 19 （7.2） 7 （4.9） 1.31 （0.72～2.38） 0.87 （0.37～2.02） 超显性 A/A-T/T 352 （67.7） 187 （70.6） 99 （68.8） 1 0.412 1007.2 1016.5 1 0.810 698.4 707.4 A/T 168 （32.3） 78 （29.4） 45 （31.2） 0.87 （0.63～1.21） 0.95 （0.64～1.42） 逻辑累加 --- --- --- --- 1.01 （0.79～1.29） 0.948 1007.9 1017.2 0.93 （0.68～1.28） 0.657 698.2 707.2 rs2237051 共显性 A/A 245 （47.1） 128 （48.3） 53 （36.8） 1 0.922 1009.7 1023.7 1 0.042 694.2 707.7 A/G 224 （43.1） 113 （42.6） 69 （47.9） 0.97 （0.71～1.32） 1.42 （0.95～2.13） G/G 51 （9.8） 24 （9.1） 22 （15.3） 0.90 （0.53～1.53） 1.99 （1.11～3.57） 显性 A/A 245 （47.1） 128 （48.3） 53 （36.8） 1 0.753 1007.8 1017.1 1 0.028 693.5 702.5 A/G-G/G 275 （52.9） 137 （51.7） 91 （63.2） 0.95 （0.71～1.28） 1.53 （1.05～2.24） 隐性 A/A-A/G 469 （90.2） 241 （90.9） 122 （84.7） 1 0.735 1007.8 1017.1 1 0.063 695.2 704.2 G/G 51 （9.8） 24 （9.1） 22 （15.3） 0.92 （0.55～1.52） 1.66 （0.97～2.84） 超显性 A/A-G/G 296 （56.9） 152 （57.4） 75 （52.1） 1 0.907 1007.9 1017.2 1 0.301 697.4 706.4 A/G 224 （43.1） 113 （42.6） 69 （47.9） 0.98 （0.73～1.32） 1.22 （0.84～1.76） 逻辑累加 --- --- --- --- 0.96 （0.76～1.20） 0.688 1007.7 1017.1 1.42 （1.08～1.86） 0.013 692.2 701.2 rs3733625 共显性 T/T 355 （68.3） 185 （69.8） 107 （74.3） 1 0.626 1008.9 1022.9 1 0.155 696 709.5 C/T 142 （27.3） 72 （27.2） 35 （24.3） 0.97 （0.70～1.36） 0.82 （0.53～1.26） C/C 23 （4.4） 8 （3.0） 2 （1.4） 0.67 （0.29～1.52） 0.29 （0.07～1.24） 显性 T/T 355 （68.3） 185 （69.8） 107 （74.3） 1 0.659 1007.7 1017 1 0.164 696.4 705.4 C/T-C/C 165 （31.7） 80 （30.2） 37 （25.7） 0.93 （0.68～1.28） 0.74 （0.49～1.13） 隐性 T/T-C/T 497 （95.6） 257 （97.0） 142 （98.6） 1 0.339 1006.9 1016.3 1 0.091 694.9 703.9 C/C 23 （4.4） 8 （3.0） 2 （1.4） 0.67 （0.30～1.52） 0.30 （0.07～1.31） 超显性 T/T-C/C 378 （72.7） 193 （72.8） 109 （75.7） 1 0.967 1007.9 1017.2 1 0.471 697.9 706.9 C/T 142 （27.3） 72 （27.2） 35 （24.3） 0.99 （0.71～1.38） 0.85 （0.56～1.31） 逻辑累加 --- --- --- --- 0.91 （0.69～1.19） 0.481 1007.4 1016.7 0.72 （0.50～1.04） 0.074 695.2 704.2 rs4444903 共显性 G/G 241 （46.4） 139 （52.5） 61 （42.4） 1 0.244 1007.1 1021.1 1 0.309 698.2 711.7 A/G 229 （44.0） 101 （38.1） 63 （43.8） 0.76 （0.56～1.05） 1.09 （0.73～1.61） A/A 50 （9.6） 25 （9.4） 20 （13.9） 0.87 （0.51～1.46） 1.58 （0.88～2.85） 显性 G/G 241 （46.4） 139 （52.5） 61 （42.4） 1 0.105 1005.3 1014.6 1 0.395 697.7 706.7 A/G-A/A 279 （53.6） 126 （47.5） 83 （57.6） 0.78 （0.58～1.05） 1.18 （0.81～1.71） 隐性 G/G-A/G 470 （90.4） 240 （90.6） 124 （86.1） 1 0.935 1007.9 1017.2 1 0.139 696.4 705.4 A/A 50 （9.6） 25 （9.4） 20 （13.9） 0.98 （0.59～1.62） 1.52 （0.87～2.64） 超显性 G/G-A/A 291 （56.0） 164 （61.9） 81 （56.2） 1 0.112 1005.3 1014.7 1 0.951 698.4 707.4 A/G 229 （44.0） 101 （38.1） 63 （43.8） 0.78 （0.58～1.06） 0.99 （0.68～1.43） 逻辑累加 --- --- --- --- 0.86 （0.69～1.08） 0.203 1006.3 1015.6 1.20 （0.91～1.58） 0.19 696.7 705.7
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表 7 EGF基因4个SNP位点在非小细胞肺癌组和对照组的单倍型分析[n（%）]
Table 7. Haplotype analysis of four SNPs in EGF gene in NSCLC and control groups [n（%）]
rs11569017-rs2237051-rs3733625-rs4444903 对照组 NSCLC组 OR （95%CI） χ2 P AATG 429.8 （41.32） 371.5 （42.29） 1.04 （0.87～1.25） 0.188 0.665 AGTA 287.4 （27.64） 246.6 （28.09） 1.02 （0.84～1.25） 0.048 0.826 TACG 169.1 （16.26） 120.1 （13.68） 0.82 （0.63～1.05） 2.493 0.114 TATG 56.8 （5.47） 59.0 （6.74） 1.25 （0.86～1.82） 1.318 0.251 AGTG 36.4 （3.5） 43.0 （4.90） 1.42 （0.90～2.23） 2.327 0.127 AATA 41.5 （4.0） 22.0 （2.53） 0.62 （0.37～1.05） 3.270 0.071
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