Application of Contrast-enhanced CT and MRI in Preoperative TNM Staging of Pancreatic Cancer
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摘要:
目的 探讨增强CT及MRI检查在胰腺癌术前TNM分期中的临床应用价值。 方法 回顾性分析昆明医科大学第一附属医院2019年1月至2021年12月经手术病理确诊的胰腺癌患者62例，分析患者术前的增强CT及MRI图像、手术情况及术后病理结果。由2名高年资放射科医师采用双盲法对患者术前影像图像进行分期，将2种检查方法的术前TNM分期与手术病理结果进行比较。 结果 增强CT和MRI检查对胰腺癌术前TNM分期判断的准确率分别为：T分期86.96%（40/46）和89.13%（41/46）、N分期78.57%（33/42）和73.81%（31/42）、M分期96.77%（60/62）和98.39%（61/62），2种检查方法与手术病理结果比较T分期具有较强的一致性、N分期具有中等强度一致性、M分期具有强一致性，且2种检查方法评估的准确性差异无统计学意义（P > 0.05）。 结论 增强CT及MRI检查对胰腺癌术前TNM分期评估与手术病理结果对照具有良好的相关性，可为临床医师提供术前评估参考及指导治疗决策，具有良好的临床应用价值。 Abstract:Objective To investigate the clinical value of contrast-enhanced CT and MRI in preoperative TNM staging of pancreatic cancer. Methods A retrospective analysis was performed on 62 pancreatic cancer patients diagnosed by surgical pathology from January 2019 to December 2021 in the First Affiliated Hospital of Kunming Medical University. The preoperative enhanced CT and MRI images, operation status and postoperative pathological results were analyzed. All the findings were reviewed by two senior radiologists separately for preoperative imaging staging. The preoperative TNM staging of the two methods were compared with the surgical and pathological results. Results The overall accuracy of contrast-enhanced CT and MRI in TNM staging of pancreatic cancer were 86.96% （40/46）and 89.13% （41/46）in T stages, 78.57% （33/42）and 73.81% （31/42） in N stages, 96.77% （60/62） and 98.39% （61/62）in M stages, both had good consistency in T stages, moderate consistency in N stages and strong consistency in M stages compared with surgical and pathological results. There was no significant difference between the two methods in the accuracy of preoperative TNM staging （P > 0. 05）. Conclusion Enhanced CT and MRI have a good correlation between preoperative TNM staging evaluation and surgical pathological results of pancreatic cancer, which can provide a reference for preoperative evaluation and guide treatment decision making for clinicians, and have good clinical application value. -
Key words:
- Pancreatic cancer /
- Tomography /
- X-ray computer /
- Magnetic resonance imaging /
- TNM staging
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胰腺癌是消化系统常见恶性肿瘤之一，发病率呈上升趋势，据我国国家癌症中心最新统计[1]，胰腺癌居我国男性恶性肿瘤发病率的第8位、女性第12位，占男性恶性肿瘤相关死亡率的第6位、女性第7位。胰腺癌恶性程度极高，预后极差，五年平均生存率小于10%，目前根治性手术切除是改善患者预后最重要的治疗方法[2]，但其发病隐匿、早期诊断困难，只有不到20%的胰腺癌患者初诊时肿瘤可切除[3]。因此，若能早期正确诊断并对肿瘤进行精准分期，对胰腺癌手术选择及治疗方案制定极为重要。影像学检查是临床诊断胰腺癌的重要依据，在胰腺癌术前分期、可切除性评估、手术方案制定、治疗后随访复查等方面均发挥着不可替代的作用[4]。CT扫描速度快、扫描范围广，并且具有薄层成像及便于三维重建等优点，是目前诊断胰腺癌的首选影像学检查方法[5]，结合多期动态增强后病变的强化特点，可以帮助清晰显示胰腺肿瘤的部位、形态、大小及肿瘤与瘤周血管和器官的关系，在评估肿瘤可切除性方面具有重要价值。MRI软组织分辨率高、无辐射伤害，对小病灶检测较为敏感，在胰腺癌的诊断及鉴别诊断中具有独特优势，同时也是评估胰腺癌患者肝转移的首选成像方式[6]，常作为CT检查的重要补充。本研究以手术病理结果作为对照，分析增强CT及增强MRI对胰腺癌术前TNM分期的应用价值。
1. 资料与方法
1.1 病例资料
回顾性收集昆明医科大学第一附属医院2019年1月至2021年12月诊治的160例胰腺癌患者资料，纳入标准[7]：（1）术前均行CT、MRI平扫及增强检查；（2）均行手术（包括根治性手术、手术探查、穿刺活检术）且有明确病理结果；（3）CT、MRI检查与手术间隔时间小于15 d；（4）术前未行放化疗等辅助治疗。排除标准：（1）术前仅行CT或MRI检查；（2）未行手术或穿刺，无明确病理结果；（3）呼吸、运动伪影过大，图像质量不佳。最终本研究纳入62名患者，其中男41例，女21例，年龄38～81岁，平均（61.8±9.6）岁。本研究已通过昆明医科大学第一附属医院伦理委员会审批，因本研究为回顾性研究，豁免研究对象知情同意。
1.2 检查方法
CT检查采用Siemens Somatom Definition Flash双源CT（管电压100～120 kV，管电流150～250 mAs）或Philips Healthcare IQon Spectral CT（管电压120 kV，采用管电流自动控制技术自动调节管电流）进行扫描，扫描范围自膈顶至髂前上棘水平。平扫结束后经肘静脉注射对比剂碘海醇（浓度350 mgI/mL、流速3～3.5 mL/s、剂量1.5 mL/kg体重 ） 并跟注生理盐水30 mL行增强扫描，采用阈值自动触发技术行动脉期、门脉期及延迟期三期增强扫描，扫描完成后系统自动重组生成层厚1 mm的薄层图像。MRI检查采用Philips Achieva 3.0T或GE Signa HD 1.5T MR扫描仪进行扫描，平扫序列包括常规T1WI、T2WI、DWI（b值500～800）及MRCP，平扫结束后经肘静脉注射对比剂钆喷酸葡胺，剂量为0.2 mmol/kg体重，流率2.0 mL/s，行e-THRIVE或LAVA序列多期动态增强扫描。
1.3 图像分析
62例患者的影像学资料均在PACS系统上进行处理，由两名高年资放射科医师采用双盲法对患者术前CT和MRI影像资料进行分析，评估肿瘤大小、胰周重要动脉受侵情况、区域淋巴结转移和远处转移情况，意见不一致时由两位医师共同讨论得出最终结果。肿瘤最大径在轴位或冠状位增强扫描图像上测量，影像上腹腔干、肠系膜上动脉和（或）肝总动脉受侵的评估标准为血管被肿瘤完全包裹或血管与肿瘤接触大于周径1/2[8]；区域淋巴结转移的评估标准为：（1）淋巴结短径≥10 mm；（2）淋巴结形态不规则、密度/信号不均匀，增强扫描不均匀强化或强化方式与肿瘤组织类似[9]；远处转移的评估标准为：（1）肝转移时，肝脏平扫见稍低密度或稍长T1/稍长T2信号结节，增强扫描呈环形强化；（2）腹膜或网膜发生转移时呈不规则增厚并出现强化结节影。
1.4 手术及病理
肿瘤大小以术后病理测量为金标准，胰周重要动脉受侵的标准为手术探查过程中发现肿瘤包绕侵犯相应血管，手术无法分离；通过区域淋巴结清扫术后病理证实周围淋巴结转移情况；远处转移的标准为术中取材活检证实或CT/超声引导下转移瘤穿刺活检证实。
1.5 分期标准
胰腺癌分期参考美国癌症联合委员会（american joint committee on cancer，AJCC）第8版胰腺癌TNM分期系统[10]，T分期标准为：T1：肿瘤最大径 ≤ 2 cm；T2：2 cm < 肿瘤最大径 ≤ 4 cm；T3：肿瘤最大径 > 4 cm；T4：不论肿瘤大小，肿瘤累及腹腔干、肠系膜上动脉和（或）肝总动脉。N分期标准为：N0：无区域淋巴结转移；N1：1～3个区域淋巴结转移；N2：≥4个区域淋巴结转移。M分期标准为：M0：无远处转移；M1：有远处转移。
1.6 统计学处理
采用SPSS 25.0软件对数据进行统计学分析。计量资料符合正态分布者用均数±标准差（
$\bar x \pm s $ ）表示，组间比较采用独立样本t检验。计数资料通过率（%）表示，组间比较采用 χ2检验。以手术及病理结果作为参考标准，评价术前增强CT和MRI评估胰腺癌TNM分期的准确率及其灵敏度、特异度。一致性比较采用Kappa检验，Kappa值 < 0.20表示一致性较差，0.21～0.40一致性一般，0.41～0.60一致性中等，0.61～0.80一致性较强，0.81～0.99一致性强。P < 0.05表示差异有统计学意义。2. 结果
2.1 手术及活检
纳入研究的62例胰腺癌患者，肿瘤位于胰头者41例、胰体尾者21例，病理证实胰腺导管腺癌59例，腺鳞癌2例，腺泡细胞癌1例。其中26例行胰十二指肠切除术，14例行胰体尾部切除术（含13例脾切除），2例行全胰切除术，4例手术探查发现肿瘤侵犯肠系膜上动脉或腹腔干而取材活检行胆肠Roux-Y吻合术，3例手术探查发现网膜或腹膜转移（术中冰冻证实）而关腹行姑息治疗，其余13例影像提示肝脏转移而行超声或CT引导下转移瘤穿刺活检，明确转移瘤性质后姑息治疗。
2.2 胰腺癌T分期比较
42例根治性手术切除患者，病理证实T1期7例，T2期24例，T3期11例。其中CT测量肿瘤最大径1.6～7.2 cm，平均（3.41±1.43） cm，MRI测量肿瘤最大径1.7～7.3 cm，平均（3.38±1.44） cm，病理测量肿瘤最大径1.5～7.0 cm，平均（3.54±1.43） cm，2种检查方法测量肿瘤最大径与病理测量值比较，差异均无统计学意义（t值分别为-0.405、-0.496，P值分别为0.687、0.622）。4例手术探查诊断为T4期患者，术前CT正确诊断3例，MRI正确诊断2例。与手术病理结果比较，增强CT对胰腺癌T分期诊断的总体准确率为86.96%（40/46），Kappa值为0.786（P < 0.001），增强MRI对胰腺癌T分期诊断的总体准确率为89.13%（41/46），Kappa值为0.825（P < 0.001）。两种影像学检查方法的准确率比较，差异无统计学意义（χ2 = 0.103，P = 0.748），见表1。
表 1 增强CT及MRI评估胰腺癌术前T分期与病理对照（n）Table 1. Enhanced CT and MRI in preoperative T staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）检查
方法病理诊断T分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） T1 T2 T3 T4 增强CT T1 5 0 0 0 5 100.00 71.43 100.00 T2 2 23 2 1 28 82.14 95.83 77.27 T3 0 1 9 0 10 90.00 81.82 97.14 T4 0 0 0 3 3 100.00 75.00 100.00 合计 7 24 11 4 46 86.96 增强MRI T1 7 0 0 0 7 100.00 100.00 100.00 T2 0 23 2 1 26 88.46 95.83 86.36 T3 0 1 9 1 11 81.81 81.82 94.29 T4 0 0 0 2 2 100.00 50.00 100.00 合计 7 24 11 4 46 89.13 2.3 胰腺癌N分期比较
42例根治性手术切除患者，病理证实淋巴结转移者16例，其中N1期13例，N2期3例。与病理诊断结果比较，增强CT对胰腺癌N分期诊断的总体准确率为78.57%（33/42），Kappa值为0.549（P < 0.001），增强MRI对胰腺癌N分期诊断的总体准确率为73.81%（31/42），Kappa值为0.431（P = 0.001）。2种影像学检查方法的准确率比较，差异无统计学意义（χ2 = 0.263，P = 0.608），见表2。
表 2 增强CT及MRI评估胰腺癌术前N分期与病理对照（n）Table 2. Enhanced CT and MRI in preoperative N staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）检查方法 分期 病理诊断N分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） N0 N1 N2 增强CT N0 24 5 1 30 80.00 92.31 62.50 N1 2 8 1 11 72.73 61.54 89.65 N2 0 0 1 1 100.00 33.33 100.00 合计 26 13 3 42 78.57 增强MRI N0 24 7 1 32 75.00 92.31 50.00 N1 2 6 1 9 66.67 46.15 89.65 N2 0 0 1 1 100.00 33.33 100.00 合计 26 13 3 42 73.81 2.4 胰腺癌M分期比较
纳入研究的62例患者中16例发生远处转移，转移至肝脏者13例、转移至腹膜者2例、转移至网膜者1例，均经病理证实。与手术病理结果比较，增强CT对胰腺癌M分期诊断的总体准确率为96.77%（60/62），Kappa值为0.912（P < 0.001），增强MRI对胰腺癌M分期诊断的总体准确率为98.39%（61/62），Kappa值为0.957（P < 0.001）。2种影像学检查方法的准确率比较，差异无统计学意义（P > 0.05），见表3。
表 3 增强CT及MRI评估胰腺癌术前M分期与病理对照（n）Table 3. Enhanced CT and MRI in preoperative M staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）检查方法 分期 病理诊断M分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） M0 M1 增强CT M0 46 2 48 95.83 100.00 87.50 M1 0 14 14 100 87.50 100.00 合计 46 16 62 96.77 增强MRI M0 46 1 47 97.87 100.00 93.75 M1 0 15 15 100 93.75 100.00 合计 46 16 62 98.39 
图 1 胰腺癌增强扫描图像胰头部见一不规则稍低强化结节，轴位测量（图1A，红箭）肿瘤最大径约2.2 cm，冠状位测量（图1B，红箭）肿瘤最大径约1.6 cm，最终CT测量肿瘤最大径取2.2 cm；MRI测量胰腺癌肿瘤最大径方法同前。图1C～D T4期胰腺癌增强扫描图像；轴位CT（图1C，红箭）及轴位MRI（图1D，红箭）示肿瘤与腹腔干分界不清，腹腔干受累包绕，管腔粗细不均。图1E～F 胰腺癌转移淋巴结MRI增强扫描图像；腹主动脉旁左侧1枚肿大淋巴结，短径大于10 mm，增强后呈环形强化、内部强化不均（图1E，红箭）；肠系膜上动脉右侧1枚稍大淋巴结，短径约7 mm，形态不规则、增强强化欠均（图1F，红箭）。图1G～I 胰腺癌转移瘤增强扫描图像；轴位CT（图1G，红箭）及轴位MRI（图1H，红箭）示肝右叶多个低强化结节，强化程度与胰腺癌病灶相仿（白箭），提示肝转移瘤。网膜不规则增厚并多个稍低强化结节（图1I，红箭），强化程度与胰腺癌病灶相近（白箭），伴有腹水，提示网膜多发转移。Figure 1. Enhanced scan images of pancreatic cancer3. 讨论
既往大量研究表明，胰腺癌肿瘤大小、淋巴结转移及远处转移与预后密切相关，T、N、M分期越高，患者预后越差，生存率越低。AJCC第8版胰腺癌TNM分期系统将肿瘤最大径作为T1～T3分期的依据，淘汰了第7版将肿瘤浸润胰腺包膜外归为T3期的分期标准，降低了T分期主观判断的程度，同时将转移淋巴结数目作为N分期的界值，提高了对患者预后判断的可操作性及可重复性[11-12]，对病人预后判断的准确性更高[13]。术前通过影像学检查对胰腺癌TNM分期进行准确评估，可为临床医生提供有价值的指导信息。
本研究显示，增强CT与增强MRI检查测量肿瘤最大径与病理测量值基本一致，诊断胰腺癌T分期的总体准确率达86.96%和89.13%，其中T1～T3期肿瘤最大径的测量误差主要出现在分期临界值，CT诊断中3例分期过低、3例分期过高，MRI诊断中4例分期过低、1例分期过高，测量误差可能与肿瘤组织及其周围伴有慢性胰腺炎导致肿瘤边界模糊不清相关。N分期一直是恶性肿瘤TNM分期中的难点，增强CT或增强MRI检查在评估胰腺癌淋巴结转移方面均存在一定局限性，因为以淋巴结短径作为评估转移标准的准确性并不高，淋巴结增大可能与反应性增生相关，而不一定是发生转移，同时一部分较小的淋巴结也存在转移风险。Masuda等[14]研究发现，与不伴胆道梗阻的胰腺癌患者相比，伴有胆道梗阻患者术前影像上发现的肿大淋巴结为转移淋巴结的风险更高。既往研究报道[7，15-16]增强CT术前评估胰腺癌淋巴结分期的准确率为62.1%和79.1%，MRI为74.2%和76.7%，本研究中增强CT评估淋巴结分期的准确性为78.57%、MRI为73.81%，与病理结果比较2种检查方法均具有中等强度的一致性。胰腺癌容易通过血行发生转移，出现转移时约有80%转移至肝脏，术前准确评估胰腺癌肝脏转移情况对患者治疗方案的制定具有重要意义，有利于避免不必要的过度治疗。本研究中增强CT和MRI评估胰腺癌M分期的准确率均较高，分别为96.77%和98.39%，在临床上具有较高的应用价值。
目前临床上对胰腺癌患者作术前评估时，增强CT仍是首选的影像学检查方法，其良好的空间分辨率和组织对比度，在显示癌肿位置、形态、大小及与周围组织器官的关系时具有突出优势，MRI具有更高的软组织分辨率，通常作为CT的重要补充。本研究收集的160例胰腺癌患者，有9例增强CT诊断为可疑，但结合MRI后均作出了正确诊断，说明MRI是增强CT的重要补充，同时也说明二者结合对胰腺癌的定性诊断及鉴别诊断更具优势。此外，本研究结果显示，增强CT和增强MRI术前评估胰腺癌T、N、M分期的准确率均较高，与病理结果比较T分期具有较强的一致性，N分期具有中等强度一致性，M分期具有强一致性，在胰腺癌术前分期及可切除性评估中具有良好的应用价值，且两种检查方法的诊断效能相当。因此，日常临床工作中，对于部分因肾功能受损或碘对比剂过敏而无法行增强CT检查的胰腺癌患者，MRI同样可以起到重要的评估作用，可作为肿瘤分期和监测随访的首选检查方法，同时MRCP还提供了更好的肝内外胆管系统和胰管扩张程度的可视化评估。
综上所述，增强CT与增强MRI检查在胰腺癌术前分期中具有良好的应用价值，可为临床提供术前评估参考及指导治疗决策。但本研究存在一定不足，首先是样本量较小，且为回顾性研究，尤其是对手术切除评估至关重要的T4期患者仅4例，后续需要扩大样本量进一步研究。其次是影像上评估的转移淋巴结未做到与病理转移淋巴结一一对应，一部分影像评估标准外的淋巴结也可能是转移淋巴结，后续需要对胰腺癌转移淋巴结作进一步研究，从而提高对胰腺癌术前N分期的准确率。
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图 1 胰腺癌增强扫描图像
胰头部见一不规则稍低强化结节，轴位测量（图1A，红箭）肿瘤最大径约2.2 cm，冠状位测量（图1B，红箭）肿瘤最大径约1.6 cm，最终CT测量肿瘤最大径取2.2 cm；MRI测量胰腺癌肿瘤最大径方法同前。图1C～D T4期胰腺癌增强扫描图像；轴位CT（图1C，红箭）及轴位MRI（图1D，红箭）示肿瘤与腹腔干分界不清，腹腔干受累包绕，管腔粗细不均。图1E～F 胰腺癌转移淋巴结MRI增强扫描图像；腹主动脉旁左侧1枚肿大淋巴结，短径大于10 mm，增强后呈环形强化、内部强化不均（图1E，红箭）；肠系膜上动脉右侧1枚稍大淋巴结，短径约7 mm，形态不规则、增强强化欠均（图1F，红箭）。图1G～I 胰腺癌转移瘤增强扫描图像；轴位CT（图1G，红箭）及轴位MRI（图1H，红箭）示肝右叶多个低强化结节，强化程度与胰腺癌病灶相仿（白箭），提示肝转移瘤。网膜不规则增厚并多个稍低强化结节（图1I，红箭），强化程度与胰腺癌病灶相近（白箭），伴有腹水，提示网膜多发转移。
Figure 1. Enhanced scan images of pancreatic cancer
表 1 增强CT及MRI评估胰腺癌术前T分期与病理对照（n）
Table 1. Enhanced CT and MRI in preoperative T staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）
检查
方法病理诊断T分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） T1 T2 T3 T4 增强CT T1 5 0 0 0 5 100.00 71.43 100.00 T2 2 23 2 1 28 82.14 95.83 77.27 T3 0 1 9 0 10 90.00 81.82 97.14 T4 0 0 0 3 3 100.00 75.00 100.00 合计 7 24 11 4 46 86.96 增强MRI T1 7 0 0 0 7 100.00 100.00 100.00 T2 0 23 2 1 26 88.46 95.83 86.36 T3 0 1 9 1 11 81.81 81.82 94.29 T4 0 0 0 2 2 100.00 50.00 100.00 合计 7 24 11 4 46 89.13 
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表 2 增强CT及MRI评估胰腺癌术前N分期与病理对照（n）
Table 2. Enhanced CT and MRI in preoperative N staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）
检查方法 分期 病理诊断N分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） N0 N1 N2 增强CT N0 24 5 1 30 80.00 92.31 62.50 N1 2 8 1 11 72.73 61.54 89.65 N2 0 0 1 1 100.00 33.33 100.00 合计 26 13 3 42 78.57 增强MRI N0 24 7 1 32 75.00 92.31 50.00 N1 2 6 1 9 66.67 46.15 89.65 N2 0 0 1 1 100.00 33.33 100.00 合计 26 13 3 42 73.81
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表 3 增强CT及MRI评估胰腺癌术前M分期与病理对照（n）
Table 3. Enhanced CT and MRI in preoperative M staging of pancreatic cancer compared with pathology （n）
检查方法 分期 病理诊断M分期 合计 准确率（%） 灵敏度（%） 特异度（%） M0 M1 增强CT M0 46 2 48 95.83 100.00 87.50 M1 0 14 14 100 87.50 100.00 合计 46 16 62 96.77 增强MRI M0 46 1 47 97.87 100.00 93.75 M1 0 15 15 100 93.75 100.00 合计 46 16 62 98.39
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