The Effect of 1800 MHz Electromagnetic Radiation on Learning and Cognitive Functions in 3xTg-AD Mice
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摘要:
目的 探讨 1800 MHz电磁辐射（electromagnetic radiation，EMR）对3xTg-AD小鼠和57C小鼠认知功能的影响，为电磁辐射对人体的潜在影响提供理论依据。方法 以12只3xTg-AD转基因小鼠和12只野生型C57小鼠为研究对象，将1月龄的小鼠分为四组：RF WT（C57小鼠暴露组）、Control WT（C57小鼠对照组）、RF AD（3xTg-AD小鼠暴露组）、Control AD（3xTg-AD小鼠对照组），每组6只。每晚20:00至次日8:00进行 1800 MHz EMR暴露实验，持续5个月。暴露结束后进行水迷宫测试，评估EMR对3xTg-AD小鼠空间学习和记忆能力的影响，并测量体重、大脑重量及计算脑体比，最后采用Western Blot技术测量海马组织中APP、NR1、NR2A指标，分析1800 MHz EMR对3xTg-AD小鼠认知功能的影响。结果 在 1800 MHz EMR下，四组间的Morris水迷宫空间学习能力差异无统计学意义（P > 0.05），RF AD组的逃逸时间、游泳路程长度和穿越目标象限次数高于其他组（P < 0.05）。Western Blot结果显示，3xTg-AD小鼠的APP蛋白表达高于C57小鼠（P < 0.05）。WT组的NR1蛋白表达高于AD组（P < 0.05）；AD组中，RF AD组高于Control WT组（P < 0.05），Control WT组的NR2A蛋白高于其他组（P < 0.05）。结论 长时间 1800 MHz EMR暴露会影响3xTg-AD及C57小鼠学习与认知功能。-
关键词:
- 电磁辐射 /
- 3xTg-AD小鼠 /
- 淀粉样前体蛋白 /
- N-甲基-D-天冬氨酸受体1 /
- N-甲基-D-天冬氨酸受体2A
Abstract:Objective To explore the effects of 1800 MHz electromagnetic radiation （EMR） on cognitive function of 3xTg-AD and 57C mice, providing a theoretical basis for the potential impacts of electromagnetic radiation on the human body.Methods A total of 12 3xTg-AD transgenic mice and 12 wild-type C57 mice were selected as research subjects. The one-month-old mice were divided into four groups: RF WT, Control WT, RF AD, and Control AD, with 6 mice in each group.The 1800 MHz EMR exposure experiments were conducted from 20:00 to 8:00 the next day for a duration of 5 months. After the exposure, a water maze test was conducted to evaluate the effects of EMR on spatial learning and memory abilities of 3xTg AD mice, along with measurements of body weight, brain weight, and calculation of the brain-to-body ratio. Finally, Western Blot technique was used to measure the levels of APP, NR1, and NR2A in hippocampal tissue to analyze effects of1800 MHz EMR on the cognitive function of 3xTg AD mice.Results Under 1800 MHz EMR exposure, there were no statistically significant differences in Morris water maze spatial learning ability among the four groups （P > 0.05）. However, longer escape time, greater swimming distances, and more crossings of target quadrant were exhibited in the RF AD group compared to the other groups （P < 0.05）. Western Blot results showed that the APP protein levels in 3xTg AD mice was higher than those in C57 mice （P < 0.05）. The expression levels of NR1 protein in the WT group was higher than those in the AD group （P < 0.05）; in the AD group, the RF AD group had higher levels than the Control WT group （P < 0.05）, and the NR2A protein levels in the Control WT group were higher than in the other groups （P < 0.05）.Conclusion Prolonged exposure to 1800 MHz EMR can affect the learning and cognitive function of both 3xTg AD and C57 mice. -
电磁辐射（electromagnetic radiation，EMR）主要分为电离辐射和非电离辐射，磁场与电场交互影响产生电磁波并在空中传播，两种辐射在生活中较为常见，且对组织和生物体具有潜在的积极或消极影响[1]。研究报道，截至到2022年，我国的手机普及率已高达119.2部/百人，利用手机上网人数约为10.65亿人[2]。全球移动通信系统最常用EMR频率为
1800 MHz[3]。研究表明，人们长期暴露在EMR环境中可能出现热效应、非热效应以及累积效应，长期的EMR暴露对人体的神经退行性疾病、癌症、焦虑、抑郁、记忆力改变、行为学改变、学习能力下降等生理变化存在一定的相关性[4]。鉴于此，本研究分析1800 MHz EMR暴露对3xTg-AD小鼠和C57小鼠的学习及认知功能的影响，为探讨EMR对人类学习及认知功能的潜在影响提供参考依据。1. 材料与方法
1.1 EMR暴露装置
该暴露装置是依据德国电信公司提供标准欧洲数字的全球移动通信系统（global mobile system，GMS），专门为德国国家环境与健康研究中心（gesellschaft für strahlenschutzforschung，GSF）毒理所设计和制作的。该装置包括2个尺寸为70 cm×60 cm×210 cm的独立暴露室，在顶部配备通信天线。信号生成部分采用惠普公司生产的8614A型信号发生器（频率范围：
1800 ～2400 MHz），并连接了产自法国的SCD线性放大器（频率范围：1300 ～2600 MHz）。1.2 动物分组及暴露
本研究经过昆明市科学技术局审批通过，实验动物使用许可证为：SYXK（滇）K2015-002，经昆明医科大学伦理委员会审批通过，伦理审批号为：KMMU2021MEC111。雌雄各半的小鼠成长至1月龄时，将12只3xTg-AD小鼠随机分为对照组和暴露组（Control AD组和RF AD组），将12只C57小鼠随机分为对照组和暴露组（Control WT组和RF WT组），共四组，每组６只，置于暴露箱中，进行5个月的EMR暴露。整个实验期间，保持实验环境的温度、湿度和背景噪声等条件恒定，小鼠可自由饮水与进食。暴露组的EMR频宽范围为（
1800 ±400）MHz，功率密度1.0 mW/cm2。对照组虚拟暴露室内的EMR频宽范围的功率密度维持在30～50 μW/cm2。1.3 Morris水迷宫
Morris 水迷宫系统架构由核心组件构成：一圆形水池，其直径和深度分别为160 cm与55 cm；一隐藏位于SW象限的水下平台，直径和高度分别为10 cm和30 cm，一套集成化视频分析系统，该系统融合了高清摄像头、数字图像采集技术、计算机处理单元与专用分析软件，摄像头位于水池正上方2 m处；为达到实验效果，水池内填充白色食品添加剂溶液，确保水体呈现均一白色，同时维持水温恒定在（21±0.5）℃，创造适宜的实验环境。此外，水池四周划分为四个象限（东北，NE；东南，SE；西南，SW；西北，NW），每象限池壁中央均设有独特参照标志（方形、五角星、圆形、三角形），以辅助空间定位。实验室内光线柔和且均匀分布，有效避免直射光线对实验结果的潜在干扰。
1.3.1 Morris水迷宫实验条件设置
针对Morris水迷宫实验，视频分析系统经精心配置，采用黑色目标与白色背景的二值化处理策略，设定阈值为75，以优化图像识别精度。实验全程在隔音效果良好的封闭空间内进行，确保实验环境的一致性，所有实验器材位置固定不变。
1.3.2 定位续航实验（Navigation test）
本阶段目的是评估动物在水迷宫中的学习能力。实验前，对小鼠进行1 min的无平台自由游泳测试，以评估其游泳能力，并选出表现较佳的小鼠。RF-EMR暴露结束后1周内，进行为期5 d的水迷宫实验训练，每天在每个象限训练1 min。实验中，小鼠被随机放置在NE、NW、SE和SW这四个象限中，记录逃逸潜伏期（escape latency，EL）、游泳路径长度（total path lenth，TPL）和游泳速度（swimming speed，SS）。一旦小鼠成功找到平台，在平台上停留15 s以强化记忆；若未在1 min内找到平台，则EL记录为1 min，并引导小鼠至平台停留相同时间。每次训练后，立即使用吸水毛巾及加热设备快速恢复小鼠体温，防止因体温下降影响后续实验。
1.3.3 空间探索实验（Space exploration test）
为进一步探索实验动物对平台空间位置记忆的持久性，于实验第6天移除隐藏平台，并将小鼠从第四象限释放入水。随后，利用视频分析系统追踪并记录小鼠在接下来的1 min内的运动轨迹，重点分析EL、TPL、SS、小鼠在目标象限内停留的时间占总时间的比值（T3/Tt）、在目标象限内游泳距离占总距离的比值（D3/Dt）及穿越目标象限的次数（target crossings，TC）。
1.4 SDS-PAGE电泳及Western blot检测小鼠海马组织的蛋白
根据雅酶制胶试剂盒使用说明，制备电泳胶后，将浓缩胶倒入玻璃板，插入15孔梳子，待其凝固后拔出梳子，每个泳道中加入5 μL蛋白样本及3 μL蛋白Marker。电泳条件：浓缩胶恒压60 V运行20 min；分离胶恒压120 V运行45 min。
电泳流程结束后，裁剪出尺寸为7 cm×4 cm的PVDF膜，先置于甲醇溶液中活化5 min。从玻璃板中小心分离出凝胶，并将其完全浸入转膜液中。接下来，于转膜夹中依次铺设海绵垫、多层厚滤纸、PVDF膜、凝胶层、再次覆盖厚滤纸及海绵，确保层间紧密无气泡。将此组装好的转膜夹正确置于转膜槽内，注入足量转膜液，开启电源，维持300 mA恒定电流进行转膜过程，持续时间40 min。转膜步骤完成后，将PVDF膜小心转移至盛有5%快速封闭液（5 mL）的容器中，并于室温下静置封闭处理2 h。封闭阶段结束后，采用TBS-T缓冲液对膜表面进行三次深度洗涤，每次洗涤时长均设定为5 min。去除膜上残余缓冲液后，加入预先配制好的一抗溶液，将膜转移至4 ℃条件下进行过夜孵育，孵育时间应控制在8～12 h。次日，回收一抗溶液，再次使用TBS-T缓冲液对PVDF膜实施3次清洗操作，每次清洗时间维持5 min。紧接着，向膜上滴加对应的二抗溶液，并在室温下孵育2 h。完成孵育后，重复执行TBS-T缓冲液清洗步骤3次，每次5 min。最终，采用Millipore公司提供的超敏化学发光试剂盒，将等体积的A液与B液混合均匀，滴加至PVDF膜表面，反应2 min后，迅速将膜置于凝胶成像分析系统中，执行显影与图像分析流程，以获取实验结果。
1.5 统计学分析
使用SPSS 27.0分析数据。服从正态分布的计量资料采用均数±标准差（$\bar x \pm s$）描述，不服从正态分布的计量资料采用[M（P25，P75）]描述。采用方差分析方法，分析四组之间的正态分布指标差异，组间有差异的采用S-N-K法进行两两比较；采用Kruskal-Wallis H检验方法，分析四组之间的非正态分布指标差异，组间有差异的采用Bonferroni法进行两两比较。检验水准α = 0.05，P < 0.05为差异具有统计学意义。
2. 结果
2.1 暴露后六月龄小鼠基本情况
暴露结束取材，大脑质量方差分析结果显示差异无统计学意义（P > 0.05），各组小鼠的体重和脑体比比较后，方差不齐，采用秩和检验，体重和脑体比的秩和检验结果显示差异有统计学意义（P < 0.032），Control WT组体重重于RF WT组；脑体比的RF WT组比值高于RF AD组和Control AD组，见表1。
表 1 实验鼠的基本情况[M（P25，P75）/（$\bar x \pm s $）]Table 1. Basic information of experimental mice[M（P25，P75）/（$ \bar x \pm s$）]组别 体重（g） 大脑质量（g） 脑体比（‰） Control AD组（n=6） 12.61（9.15，14.61） 0.30±0.03 0.012（0.009，0.015） RF AD组（n=6） 13.06（11.59，13.75） 0.30±0.05 0.013（0.011，0.014） Control WT组（n=6） 14.08（12.73，15.97） 0.32±0.03 0.014（0.012，0.016） RF WT组（n=6） 14.81（14.38，15.24） 0.32±0.02 0.015（0.014，0.016） F/H值 8.505 1.038 8.552 P值 0.032* 0.389 0.036* *P < 0.05。 2.1.1 暴露后六月龄小鼠水迷宫定位巡航实验
在暴露结束后，评估了EMR对四个组六月龄小鼠在水迷宫定位续航能力的影响。结果显示，无论是野生型小鼠还是阿尔茨海默病模型小鼠，EMR暴露后的表现在上述指标上与对照组相比，差异无统计学意义（P > 0.05），表明在本实验条件下，
1800 MHz EMR下不影响各组小鼠的水迷宫定位续航能力，见图1。
图 1 暴露后六月龄小鼠水迷宫定位续航实验A：暴露后逃避潜伏期；B：暴露后总路径长度；C：距离目标的矢量距离；D：游泳速度；E：Control AD组水迷宫轨迹图；F：RF AD组水迷宫轨迹图；G：Control WT组水迷宫轨迹图；H：RF WT组水迷宫轨迹图。Figure 1. Morris water maze navigation and endurance test for six-month-old mice post-exposure2.1.2 空间探索实验
在六月龄暴露结束后，采用水迷宫实验对RF WT组、Control WT组、RF AD组、Control AD组四组小鼠的空间记忆能力进行了系统性评估。
EL：结果显示各组间差异有统计学意义（P < 0.05），两两比较后，RF AD组小鼠展现出显著延长的逃逸时间。
TPL：RF AD组游泳总路径长度显著长于其他组（P < 0.05），表明RF AD组小鼠在空间学习任务的执行上存在明显障碍。而RF WT组、Control WT组与Control AD组之间，在TPL指标上则未表现出统计学上的显著差异（P > 0.05），暗示这些组别间空间记忆能力相对接近。
TC：RF AD组穿越目标象限次数多于其他各组（P < 0.05），这一发现加深了笔者对AD状态下RF-EMR暴露可能引发的认知功能损害的理解。
SS、T3/Tt、D3/Dt：四组小鼠之间并未展现出具有统计学意义的差异（P > 0.05），表明小鼠在这些空间记忆的其他方面表现相似，见表2。
表 2 小鼠水迷宫空间探索实验结果（$ \bar x \pm s $）Table 2. Results of morris water maze spatial exploration test for mice （$ \bar x \pm s $）组别 EL（S） TPL（cm） SS（S） T3/Tt D3/Dt TC（次） Control AD组（n=6） 3.69±2.11 1015.19 ±85.6817.14±1.52 0.31±0.10 0.31±0.10 2.00±0.00 RF AD组（n=6） 12.29±3.24 1210.87 ±65.7919.90±1.47 0.30±0.03 0.32±0.03 3.33±0.58 Control WT组（n=6） 2.99±0.96 980.43±97.64 18.07±2.50 0.27±0.10 0.29±0.08 2.25±0.50 RF WT组（n=6） 3.79±0.37 1036.08 ±36.9717.63±0.30 0.28±0.07 0.29±0.05 1.67±0.58 F/H值 16.590 5.539 1.406 0.116 0.164 6.748 P值 0.001* 0.020* 0.303 0.949 0.918 0.011* *P < 0.05。 2.2 小鼠海马组织APP、NR1、NR2A蛋白表达情况
APP蛋白：相较于C57小鼠，3xTg-AD小鼠中APP蛋白的表达量较高（P < 0.05），特别是RF AD组APP表达量高于其他组（P < 0.05）。
NR1蛋白：在WT小鼠中的表达量显著高于3xTg-AD小鼠（P < 0.05）。进一步两两分析，在3xTg-AD小鼠内部，RF AD组的NR1蛋白表达量稍高于Control WT组（P < 0.05）。
NR2A蛋白：Control WT组小鼠表达量显著高于其他组（P < 0.05），见图2。
图 2 APP、NR1、NR2A组织蛋白表达A：APP、NR1、NR2A组织WB条带；B：APP蛋白相对表达量C：NR1蛋白相对表达量；D：NR2A蛋白相对表达量。*P < 0.05，**P < 0.01，***P < 0.001。Figure 2. Expression of APP，NR1，and NR2A proteins in tissues3. 讨 论
随着电子设备的使用频率逐年增加，特别是手机在日常生活和工作中的广泛使用，EMR对人类健康的潜在影响成为公共卫生研究的重要议题。流行病学研究和动物实验已经显示，电磁场对生物体的多种器官，尤其是中枢神经系统，具有显著影响，可能导致学习记忆能力下降、神经认知功能迟缓以及行为控制能力减弱[5]。此外，中枢神经系统对EMR的敏感性增加，可能与脑发育阶段神经元的脆弱性及成熟神经元不可再生的生物学特性紧密相关[6]。这些研究为深入理解EMR的神经毒性机制提供了重要基础，同时对公共健康保护和相关政策制定具有重要意义。
3.1
1800 MHz对3xTg-AD小鼠一般状况的影响研究数据表明，长期暴露于
1800 MHz EMR下，3xTg-AD小鼠的体重增长趋势较非暴露组更为显著，这一结果与Sommer等的研究成果相吻合[7]，进一步提示EMR可能对小鼠的体重及脑体比例产生影响。然而，关于1800 MHz EMR对3xTg-AD小鼠认知功能的具体影响，尚需后续实验加以验证。3.2 水迷宫检测
1800 MHz对认知功能影响本研究在水迷宫测试中，通过定位巡航与平台探索两个环节的系统评估，发现
1800 MHz EMR暴露并未显著影响各实验组小鼠的空间学习能力。然而，在平台探索阶段，RF AD组表现出独特的行为特征，如EL时间延长但TPL与TC表现较优。这一发现与先前研究中APP/PS1小鼠及3xTg-AD小鼠在认知功能上的变化形成对比，提示EMR可能通过特定机制影响小鼠的认知行为模式[8−9]。3.3
1800 MHz对APP、NR1、NR2A表达影响阿尔茨海默症（Alzheimer’ s disease，AD）是一种神经退行性疾病，其主要病理特征包括脑内Aβ斑块的沉积和tau蛋白形成的神经原纤维缠结（neurofibrillary tangles，NFTs）。APP蛋白通过其代谢途径的异常加工，直接影响了Aβ的产生，进而在AD的病理进程中起到了关键作用[10−11]。本研究中的APP蛋白在3xTg-AD小鼠中APP蛋白的高表达与EMR暴露相关，提示EMR可能加剧AD相关的病理变化。这一结果提示EMR可能促进了β样淀粉蛋白的产生或积累，从而增强了神经退行性变化，侧面印证了EMR可能影响AD的认知水平和学习记忆能力。Park等[12]研究结果表示5x Tg-FAD 小鼠作为 AD 模型的研究报道，从手机暴露于RF-EMR减少了大脑中的Aβ斑块并显示对 AD 的有益作用，这与Owlett等[13]研究结果一致。N-甲基-D-天门冬氨酸（N-methyl-D-aspartic acid，NMDA）受体的活性调节被广泛认为是神经可塑性的关键机制之一。NMDA受体是一类特殊的离子通道受体，其独特之处在于对神经元的突触后可塑性的调控，以及对钙离子的高度渗透性，后者是触发细胞内信号转导途径，进而影响细胞功能和基因表达的关键因子[14]。NMDA受体由多个亚基组成，其中NR1亚基是构成该受体的必需组分[15]，而NR2（包括NR2A、NR2B、NR2C和NR2D）亚基的类型和比例则影响受体的药理学特性和功能[16]。本研究结果显示，与C57小鼠相比，3xTg-AD小鼠中NR1蛋白的表达水平显著提高，而Control WT组中NR2A蛋白的表达则明显高于其他实验组。这一发现提示NR1和NR2A在阿尔茨海默病模型中可能扮演着重要角色。另外研究表示
1800 MHz的EMR暴露可能降低学习和认知功能，这与先前的研究结果相符，保元汤等药物通过调节海马体中PI3K/p-Akt/p-mTOR信号通路的表达来改善记忆损伤小鼠的认知功能，并上调NR1、NR2A的表达，改善海马CA1区的组织病理状态[17]。综上所述，WB结果分析表明，
1800 MHz EMR通过影响线粒体动态和能量调用相关的关键蛋白质表达，可能降低3xTg-AD小鼠的认知功能障碍。 -
图 1 暴露后六月龄小鼠水迷宫定位续航实验
A：暴露后逃避潜伏期；B：暴露后总路径长度；C：距离目标的矢量距离；D：游泳速度；E：Control AD组水迷宫轨迹图；F：RF AD组水迷宫轨迹图；G：Control WT组水迷宫轨迹图；H：RF WT组水迷宫轨迹图。
Figure 1. Morris water maze navigation and endurance test for six-month-old mice post-exposure
图 2 APP、NR1、NR2A组织蛋白表达
A：APP、NR1、NR2A组织WB条带；B：APP蛋白相对表达量C：NR1蛋白相对表达量；D：NR2A蛋白相对表达量。*P < 0.05，**P < 0.01，***P < 0.001。
Figure 2. Expression of APP，NR1，and NR2A proteins in tissues
表 1 实验鼠的基本情况[M（P25，P75）/（$\bar x \pm s $）]
Table 1. Basic information of experimental mice[M（P25，P75）/（$ \bar x \pm s$）]
组别 体重（g） 大脑质量（g） 脑体比（‰） Control AD组（n=6） 12.61（9.15，14.61） 0.30±0.03 0.012（0.009，0.015） RF AD组（n=6） 13.06（11.59，13.75） 0.30±0.05 0.013（0.011，0.014） Control WT组（n=6） 14.08（12.73，15.97） 0.32±0.03 0.014（0.012，0.016） RF WT组（n=6） 14.81（14.38，15.24） 0.32±0.02 0.015（0.014，0.016） F/H值 8.505 1.038 8.552 P值 0.032* 0.389 0.036* *P < 0.05。 
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表 2 小鼠水迷宫空间探索实验结果（$ \bar x \pm s $）
Table 2. Results of morris water maze spatial exploration test for mice （$ \bar x \pm s $）
组别 EL（S） TPL（cm） SS（S） T3/Tt D3/Dt TC（次） Control AD组（n=6） 3.69±2.11 1015.19 ±85.6817.14±1.52 0.31±0.10 0.31±0.10 2.00±0.00 RF AD组（n=6） 12.29±3.24 1210.87 ±65.7919.90±1.47 0.30±0.03 0.32±0.03 3.33±0.58 Control WT组（n=6） 2.99±0.96 980.43±97.64 18.07±2.50 0.27±0.10 0.29±0.08 2.25±0.50 RF WT组（n=6） 3.79±0.37 1036.08 ±36.9717.63±0.30 0.28±0.07 0.29±0.05 1.67±0.58 F/H值 16.590 5.539 1.406 0.116 0.164 6.748 P值 0.001* 0.020* 0.303 0.949 0.918 0.011* *P < 0.05。
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